重金属铊胁迫下水稻(Oryza sativa L.)根系草酸含量与铊吸收的关系

中国农业科技导报，2021,23(3)：34-40
Journal of Agricultural Science and Technology
重金属铊胁迫下水稻(Oryza sativa L.)根系草酸含量
与铊吸收的关系
刘芳1,王摸云1,杨睿祺1,杨钊楠1,张平2,姚焱”
(1.广州大学生命科学学院，植物抗逆基因功能研究广州市重点实验室，广州510006；
2广州大学化学化工学院，广州510006)
摘要:铊(Tl)作为一种非必需、高毒性重金属元素，会干扰植物的正常发育，并在食物链中引起严重的毒性积累。

根系分泌有机酸在抗重金属污染中起着重要作用。

为研究铊胁迫下的植物根系有机酸分泌特征与重金属吸收的关系,利用水培法对Tl胁迫下水稻(Oryza sativa L.)植株草酸分泌和Tl分布特征进行检测和分析,研究不同抑制剂对水稻草酸含量及Tl含量的影响,并分析水稻内部草酸含量与Tl吸收及分布的相关性。

结果显示,Tl胁迫浓度从10^mol-f1提高到25^mol-f1，水稻根系外分泌的草酸量呈上升趋势;但随着铊胁迫时间的延长，草酸分泌量又逐渐减少。

阴离子通道抑制剂苯基乙二醛(PG)和尼氟酸(NIF)显著抑制根系外泌草酸含量,NIF的抑制作用强于PG。

根比叶积累更多的Tl,其中根细胞质是储存Tl的主要部位。

水稻根系内草酸含量与植株Tl含量呈极显著正相关(r=0.923,P<0.01),表明水稻根系内部草酸含量对水稻植株耐受Tl具有重要作用。

关键词:铊;草酸;阴离子通道抑制剂;吸收和分配;水稻(Oryza sativa L.)
doi:10.13304/j.nykjdb.2019.0699
中图分类号:S511文献标识码:A文章编号：1008-0864(2021)03-0034-07
Relationship Between Oxalate Content and Thallium
Absorption in Rice(Oryza sativa L.)Roots Under
Thallium Stress
LIU Fang1,WANG Moyun1,YANG Ruiqi1,YANG Zhaonan1,ZHANG Ping2,YAO Yan1* (l.Guangzhou Key Laboratory for Functional Study on Plant Stress-Resistant Genes,College of Life Science,
Guangzhou U Diversity,Guangzhou510006,China; 2.School of Chemistry and Chemical
Engineering,Guangzhou University,Guangzhou510006,China)
Abstract:As a non-essential,highly toxic heavy metal element,thallium(Tl)interferes with normal development of plants and causes serious toxicity accumulation in food chain.Root secretion of organic acids plays an important role in the resistance against heavy metal pollution.In order to study the relationship between heavy metal absorption and organic acid tolerance mechanisms under Tl stress,the oxalate secretion and Tl distribution under T1stress were studied by hydroponic method.Oxalate content and Tl absorption and distribution in rice(Oryza sativa L.)were analyzed.With the increase of Tl concentration from10to25Rmol•L_l,the content of oxalate secreted in rice rhizosphere was increased gradually;however,the amount of oxalate secretion was gradually decreased with the prolongation of Tl stress time.Anion channel inhibitors phenylglyoxal(PG)and niflumic acid(NIF)significantly inhibited the excretion of oxalate in roots,and the inhibition of NIF was stronger than that of PG.The roots of rice could accumulate more Tl than leaves,and root cytoplasm was the main location of Tl storage.There was a significant positive correlation between oxalate content in root and Tl content in plant(r=0.923,P<0.01).It was suggested that oxalate in rice roots played an important role in the tolerance to Tl in rice plants.
Key words:thallium(Tl);oxalate;anion channel inhibitor;uptake and distribution;rice(Oryza sativa L.)
收稿日期:2019-08-27;接受日期:2019-10-22
基金项目：国家自然科学基金项目(41373118);广州大学基础创新项目(2017GZJC-M29)。

联系方式：刘芳E-mail:*****************；*通信作者姚焱E-mail:yaoyannn@
3期刘芳等:重金属铊胁迫下水稻（Oryza saliva L.）根系草酸含量与铊吸收的关系35
铊（thallium,Tl）是一种非必需的剧毒重金属元素T1元素在自然环境中以Tl（I）和T1（皿）两种氧化还原状态存在。

与T1（皿）相比,T1（I）在热力学上更稳定，是环境中T1元素的主要存在形式。

T1是一种强烈的神经毒物，通过食物链或被植物吸附进入生物体中，会产生神经系统障碍、中毒性肝病、致突等严重毒性问题［2］o水稻（。

ryza saliva L.）是世界最重要的粮食作物之一。

关注水稻T1胁迫下T1的吸收及耐性机制，对保障水稻正常发育和粮食的安全稳定非常重要［3］o植物有两种应对重金属胁迫的耐受机制，即外部排斥机制和内部螯合机制。

有机酸阴离子可与重金属形成稳定的螯合物，并降低重金属的生物毒性，研究证明有机酸在这两种机制中都发挥了重要作用⑷。

因此，研究植物体内有机酸的分泌和代谢机制，对于了解植物对重金属的耐受性具有重要意义。

阴离子通道抑制剂，如9-蔥甲酸（A-9-C）、4,4'-二异硫氰酸噻吩-2,2'-二磺酸盐（DIDS）、尼氟酸（NIF）和苯基乙二醛（PG），常用于研究有机酸分泌物的模式和机制。

许多研究表明，特定的膜定位转运蛋白与阴离子通道分泌的有机酸相关［5］o然而,不同阴离子通道抑制剂对不同物种具有不同的影响。

此外，蛋白质合成抑制剂环己酰亚胺（CHM）在许多相应研究中都有应用。

Yang等⑷研究发现，铝（A1）胁迫下添加CHM对养麦根中的草酸分泌没有影响，而决明子中的柠檬酸分泌则被CHM完全抑制。

因此认为，在模式n植物决明子中需要从头合成和激活阴离子通道以促进决明子中A1诱导的柠檬酸分泌,但是在模式I植物养麦中存在A1诱导下分泌草酸的质膜蛋白（阴离子通道）。

草酸是最小的二甲酸，是铝胁迫下养麦根系分泌的有机酸［7］、铅胁迫下水稻根系分泌的有机酸⑻，也是镉诱导下番茄和东南景天根系分泌的有机酸［9-10］的主要成分。

前期研究结果表明，草酸是T1胁迫下水稻根系分泌的特异性有机酸［11］,然而，T1胁迫诱导的草酸分泌机制仍然未知。

本研究以水稻为研究材料，以10和25 jimobL"1两个T1浓度分别处理水稻2和12h,测定草酸分泌和植物体内T1含量变化，探讨T1在水稻植株中的吸收和分布特征;并通过加入阴离子通道抑制剂PG和NIF以及蛋白质合成抑制剂CHM,研究抑制剂对T1胁迫下草酸分泌的影响，以及T1吸收能力与根系内部草酸含量的关系。

本研究将有助于更好地了解水稻在T1胁迫下的吸收和耐受机制。

1材料和方法
1.1植物材料和培养方法
选用常规水稻品种’华粳籼'作为试验材料,由华南农业大学张桂权教授提供。

采用水培方式,将水稻种子在26^黑暗萌发。

5d后,将发芽种子移入1.1L的育苗盆中（放入一个水稻苗支架,4个孔，每孔1个苗）,育苗盆中为通气营养液。

根据Yoshida等［12］配方制备营养液:2.9 mmo1-L_l NH4NO3,0.32mmo1-L_l NaH2PO4,1.0 mmo1•L_1K2SO4, 1.0mmo1•L_1CaC12, 1.7 mmo1•L_1MgSO4•7H2O,9.1pimo1•L_1MnC12•4 H2O,0.52^mo1-LT（NH4）6Mo7O24•4H2O, 18p,mo1•L_1H3BO3,0.15pimobL-1ZnSO4・7H2O, 0.16»mo1•L_1CuSO4•5H20,36»mo1•L_1 FeC13・6H2。

培养的前3d使用营养液浓度减半并把pH调至6.0,之后每3d更换一次全营养液。

胁迫处理前，将15d秧龄的幼苗培养液更换为含3.0mmo1•L_1Ca（NO3）2、1.5mmo1•L_1MgSO4、pH 6.0的处理液后过夜［13］,之后进行处理。

所有试验均在RTOP-500D人工气候培养箱（浙江托普云农科技）中进行，培养条件：12h光照/12h黑暗,昼夜温度25/22°C，光照强度350fimobm~2-s_1,相对湿度75%。

1.2试验设计
对经3.0mmo1'L_1Ca（NO3）2和1.5mmobL-1 MgSO4溶液（pH6.0）中过夜预处理的水稻秧苗，进行T1胁迫处理,包括去离子水处理（对照，-T1）、10（T110）和25»mo1・LT T1处理（T125）共3个处理。

每个处理3次重复，每个重复使用30株15d 秧龄的幼苗。

为了检验PG和NIF两种阴离子通道抑制剂和蛋白质合成抑制剂CHM对根系分泌、根和叶中草酸含量，以及根和叶中T1含量的影响，将15d秧龄幼苗浸泡在3.0mmo1・LT Ca（NO3）2和1.5mmobL"1MgSO4溶液（pH6.0），过夜后进行以
36中国农业科技导报23卷
下7个处理，均处理12h：①25^mol-L'1T1(T1)；
②25p.mo1-L_l CHM(CHM)；325p.mo1-L_l T1+ 25p.mo1-L_l CHM(T1+CHM)@25pmo—L'1T1 +50^mo1-L_l PG(T1+PG):⑤鸟厶p.mo1-L_l T1+ 50»mo1・L「l NIF(T1+NIF)；@25»mo1・L「l T1+50 p.mo1-L_l PG+25»mo1•LT CHM(T1+PG+ CHM)@25»mo1・L「l T1+50»mo1・L「l NIF+25 p.mo1-L_l CHM(T1+NIF+CHM)O处理后将稻苗转移到去离子水中培养6h,然后冷冻干燥蒸发除去根分泌物中的水分。

1.3根系草酸含量检测
根系外泌有机酸收集方法:稻苗分别处理2和l2h后转移到去离子水中静置6h,用冻干法浓缩去离子水中的根系分泌物，残留物溶解在2mL0.0l mo1-L_l K2HPO4缓冲液(pH2.75)中，再由0.45^m滤膜过滤后上机检测。

根系内有机酸收集:将根系在3mL含0.25 mob L_l蔗糖,50mmo1•L_l Tris-HC1缓冲液(pH 7.5)和l mmo1・LT巯基乙醇的提取缓冲液中冰浴研磨,4弋、2000r•min''离心l5min,通过0.45 Jim滤膜过滤后，上机进行HPLC(Shimadzu Prominence LC-20A,Japan)检测。

检测的色谱条件：流动相由0.0l mo1-L'1 K2HPO4缓冲液(pH2.75)和甲醇组成，以97：3的比例配制，流速0.6mL-min'，，柱温30°C，进样体积201L,检测波长2l0nm,检测时间l0min。

1.4植物中的T1含量检测
水稻幼苗在含铊处理液中分别处理2或l2h 后，移去水稻幼苗，收集处理溶液并通过0.45im 膜滤器过滤，利用火焰原子吸收光谱仪(FAAS, Shimadzu)测定处理液中残存的T1含量，同时测定水稻根系和叶片中的T1含量:用去离子水冲洗根部3次，然后用滤纸吸干根部表面水分。

分别测定根和叶的鲜重。

随后将根和叶片在105C烘箱中干燥至恒重,用稀盐酸浸泡l2h o最后，取3 mL浸泡液过滤后通过火焰原子吸收光谱仪测定T1含量。

测定细胞壁、根和叶细胞质中T1含量：取0.l0g新鲜的根或叶，加入3mL含0.25mo1・LT 蔗糖、l mmo1・L'‘巯基乙醇、50mmo1•L'1Tris-HC1缓冲液(pH7.5)的提取液，冰浴研磨,4C、3000 r・min7离心l5min,得到沉淀成分，将上清液l5000r・minT离心30min获得上清液组分[l4]o 将沉淀用3mL稀盐酸浸泡l2h,过滤并通过FAAS测定细胞壁中的T1含量。

过滤最终的上清液并测定，记为细胞质中的T1含量。

1.5数据统计与分析
使用SPSS l6.0软件对试验数据进行单因素方差分析,并通过Duncan检验比较各组间差异。

2结果与分析
2.1T1胁迫下水稻植株的草酸分泌和T1分布
特征
目前,草酸是水稻在T1胁迫下根系向外分泌的唯—
—种有机酸。

由图l可知，对照组(-T1)2和l2h的水稻根系向外分泌草酸量极低;2h后T1l0处理的根际草酸含量为2.00mg・gT FW,T125处理的分泌量上升至4.47mg・g7FW；但l2h后两个处理的根际草酸含量均下降,T1l0处理的根际草酸含量下降至0.66mg・g7FW,T125处理的根际草酸含量降至2.50mg・g7FW。

-T1处理的根系草酸含量在2h后为l6.l5mg・g7FW,与T125处理2h的值(l8.65mg・gT FW)无显著差异;2h时T1l0处理的根系草酸含量显著高于-T1处理。

l2h 后,各处理间根系内草酸含量没有显著差异。

结果表明,T1胁迫浓度升高会导致水稻根系外泌的草酸含量升高，但随着T1处理时间的延长，水稻根系外泌草酸含量反而下降。

T1胁迫主要影响根系向外分泌的草酸量，对根系内部草酸含量影响不显著。

为研究重金属T1在水稻体内的吸收与分布特征，测定了水稻不同部位的T1含量，结果(表l)表明,T1l0处理l2h，整株水稻的T1含量为0.0l8mg・gT FW,T125处理为0.035mg・gT FW,显著高于T1l0处理。

在T1l0和T125处理下，根中的T1含量约为整株水稻中总T1含量的73.8%和77.2%,而叶中T1含量仅为整株含量的26.l%和23.8%,两个处理间均没有差异。

此外,T1l0和T125处理的根细胞质的T1含量分别约为水稻植株总T1含量的56.3%和59.6%,高于根细胞壁和叶细胞质中的T1含量。

因此,T1在水稻中的主要积累部位为根系,特别是根细胞质中。

3期刘芳等:重金属铊胁迫下水稻(Oryza sativa L.)根系草酸含量与铊吸收的关系
37
注:不同小写字母表示不同处理间差异具有显著性。

Note ： Different lowercase letters indicate significant difference between different treatments.
图1不同Tl 胁迫处理的根际和根系草酸含量
Fig ・1 Oxalate contents in rhizosphere and root under different Tl treatments
表1 Tl 处理后水稻中Tl 的吸收和分布
Table 1 Absorption and distribution of Tl in rice plants under different Tl treatments
注:同列不同小写字母表示不同处理间差异具有显著性。

Note : Diffrent lowercase letters in the same column indicate statistically significant difference between different treatments.
处理Treatment
植株中Tl 含量
Tl content in plant
/(mg ・g -1FW)
根系Tl 含量占植株总Tl 含量比值 Ratio of Tl content of root to total plant/%叶片Tl 含量占植株总Tl 含量比值 Ratio of Tl content of leaf to total plant/%
细胞质Cytosol 细胞壁Cell wall 合计Total 细胞质 Cytosol
细胞壁 Cell wall 合计 Total
Tl 丄丄100.018±0.008 a 56.3±7.3 a
17.5±9.5 a 73.8±11.7 a
20.0±4.3 a 6.1±1.3 a 26.1±5.6 a
Tl 丄丄25
0.035±0.006 b 59.6±3.6 a
17.6±6.7 a
77.2±5.3 a
16.2±7.8 a
7.6±2.5 a
23.8±6.7 a
2.2抑制剂对水稻草酸含量及Tl 含量的影响
为了研究Tl 胁迫下草酸分泌的模式,将阴离
子通道抑制剂PG 和NIF,及蛋白质合成抑制剂 CHM 分别加入到Tl 处理中，12 h 后，测定根际、
根内和叶内的草酸含量。

由图2可知,Tl 处理的 根际草酸含量为2.5 mg-g _1 FW,而Tl 处理分别
添加3种抑制剂后，草酸分泌量发生了变化。

NIF
效果最为显著，完全抑制了草酸的分泌;PG 也具
有较好的抑制效果，草酸分泌量降低至
0.18 mg-g -1 FW;CHM 处理的根际草酸含量降至
1.955 mg ・g -1 FW,但与Tl 处理无显著差异。

对于 根系内草酸含量，Tl 处理的根内草酸含量为
15.44 mg-g -1 FW,添加CHM 和NIF 后根内草酸
含量显著降低至12.32和6.05 mg-g -1 FW,而PG 处理的抑制效果不明显。

对于叶内草酸含量，这 3种抑制剂添加均未对其产生显著影响。

因此,
阴离子通道抑制剂NIF 和PG 在Tl 胁迫下对水稻
根外泌的草酸含量起明显抑制作用，而蛋白质合
成抑制剂CHM 基本不影响根系内和外分泌的草
酸含量。

3种抑制剂对根系内的草酸含量影响较 小,对叶片内草酸含量没有影响。

Tl 处理下，植株内部的Tl 元素总含量为
0.034 mg-g -1 FW,其中根的Tl 含量最高，为0. 35
mg-g -1 FW O Tl 处理下添加PG 、NIF 和CHM 后， 均显著降低水稻植株对Tl 的吸收量，处理后植株
的 Tl 含量分别为 0.031,0.014 和 0.029 mg-g -1
FW,NIF 的抑制能力最强。

3种添加剂对根Tl 含 量影响的规律与植株基本一致。

Tl 处理的叶片
Tl 含量为0.095 mg-g -1 FW,添加NIF 后显著下降
为0.038 mg-g -1 FW,添加PG 和CHM 后的叶片
Tl 含量与对照无显著差异。

因此,抑制剂NIF 对
植株、根及叶的Tl 含量均有显著抑制作用。

38中国农业科技导报23卷
.5.0.5.0.5
.0.5.0
3.3.22
L L 0.0. (AYH
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处理T reatment
注:不同小写字母表示不同处理间差异具有显著性。

Note ： Different 1owercase 1etters indicate statistica11y significant difference between different treatments.
图2不同抑制剂对水稻草酸含量及T1含量
Fig ・2 Oxa1ate content and T1 content of inhibitors in rice
2・3根内草酸含量与水稻T1吸收能力的关系
对T1胁迫下水稻植株根系内草酸含量与植
株T1吸收量进行相关性分析，结果(图3)表明，
水稻根内草酸含量与植株体内T1含量存在线性 关系，且相关系数达到0.923,相关性达到极显著
水平(P <0.0l)
o
3期刘芳等:重金属铊胁迫下水稻(Oryza saliva L.)根系草酸含量与铊吸收的关系39
Note:**indicates extreme1y significant corre1ation at P<0.011eve1.
图3水稻根内草酸含量与植株T1含量的关系Fig・3Re1ationship between oxa1ate content
in root cytoso1and T1content in p1ant
3讨论
3.1阴离子通道影响T1胁迫下水稻根系的草酸
分泌
水稻秧苗T1处理2h后，根系分泌的草酸量随着T1胁迫强度的升高而增加,T1处理时间延长至12h时，草酸分泌量逐渐降低。

此现象表明，T1可以快速激活水稻草酸的分泌，激活能力与T1胁迫浓度相关。

当阴离子通道抑制剂NIF加入到T1胁迫的水稻处理液中，根系外分泌和根系内部的草酸含量被显著抑制；而蛋白质合成抑制剂CHM添加不会显著影响根的草酸分泌与含量。

这表明,阴离子通道对T1胁迫下草酸的分泌有重要影响。

虽然PG和NIF均可抑制草酸的分泌，但NIF的抑制能力明显强于PG,NIF不仅可以抑制水稻根系向外分泌草酸,还可以降低根系内部的草酸含量。

推测可能是NIF抑制了水稻根中草酸分泌通道蛋白的活化。

但调节草酸分泌的草酸转运蛋白与重金属胁迫下草酸的分泌是否有关,还有待进一步证实［⑸。

研究者普遍认为，重金属胁迫下植物根尖有机酸分泌有两种模式。

模式I植物中重金属直接激活细胞壁表面的阴离子通道,从而分泌有机酸以螯合重金属，此过程不涉及到新蛋白质的合成与DNA的表达，对重金属胁迫反应迅速［16］。

模式n植物在受到重金属胁迫时,有机酸的分泌需要依靠离子通道蛋白的合成,激活有机酸的分泌需要一定的时间,如决明根系分泌柠檬酸需要一定的反应时间，也会被蛋白抑制剂CHM所抑制⑹。

基于本研究中水稻在T1胁迫下的草酸分泌特征，初步认为水稻根中的草酸分泌模式属于模式I。

本研究发现,T1胁迫下根系外分泌的草酸含量变化与根内草酸含量变化没有密切关系。

Ma 等［17］也曾报道过类似结果，在A1胁迫下有机酸阴离子的向外分泌不受根系内部有机酸水平或根细胞合成有机酸能力的调节。

这表明某些重金属胁迫下植物根系有机酸分泌机制可能存在相似性。

3.2T1胁迫下水稻的内部耐受机制
有机酸在植物对重金属外部和内部解毒中起重要作用。

内部解毒是指细胞质中螯合重金属的有机酸、液泡的区室化、或细胞内部的蛋白质与重金属结合，从而降低重金属对植物的毒性等［18-19］。

养麦中的草酸与A1形成稳定的螯合物,有效降低了游离A13+离子对植物细胞的毒性，提高了养麦对铝的耐受性［20］。

本研究发现,水稻根系内草酸含量与水稻全株T1含量的相关系数为0.923,根系内草酸含量与植物体内T1吸收量呈极显著正相关。

推测T1与草酸能够形成稳定物质以降低水稻细胞内游离T1+含量,从而提高对T1的耐受。

水稻应对T1胁迫的解毒机制可能与养麦体内草酸解除A1毒机制有相似性，但还需要进一步验证。

本研究首次提出T1胁迫下促进水稻根系草酸分泌的模式属于模式I；明确了阴离子通道抑制剂NIF对T1胁迫水稻根系草酸分泌的显著抑制作用;水稻根系内部草酸含量与T1吸收量正相关，揭示了草酸对水稻植株内部耐受T1的贡献,为进一步揭示T1胁迫下水稻细胞及分子层面的耐受机制奠定基础。

40中国农业科技导报23卷
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（责任编辑：陈凌云）。