兽药抗生素对土壤微生物群落的影响
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然而，进入动物体内的抗生素并不能被完全吸 收，大约 40% ～ 90% 会以母体或代谢物的形式随尿 液或粪便排出体外，造成畜禽粪便中抗生素的广泛 残留。畜禽粪便常常作为有机肥施用，使大量兽药 抗生素进入土壤中并有可能对土壤微生物种群数量 以及正常群落结构功能产生影响，长期粪便施用情 况下可能使微生物群落产生耐性，严重破坏土壤生 态系统平衡。有关兽药抗生素的生态影响目前已受 到国内外广泛关注，研究其对土壤中微生物群落的 影响具有现实意义。
2013 年 第 8 卷 第 6 期，839-846
生态毒理学报
Asian Journal of Ecotoxicology
Vol. 8, 2013 No.6, 839-846
DOI: 10.7524/AJE.1673-5897.20121112001 刘蓓, 李艳霞, 张雪莲, 等. 兽药抗生素对土壤微生物群落的影响[J]. 生态毒理学报, 2013, 8(6): 839-846 Liu B, Li Y X, Zhang X, et al. Effects of veterinary antibiotics on soil microbial community: A review [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2013, 8(6): 839846 (in Chinese)
本文针对畜禽养殖过程中的兽药抗生素和其在 粪便及土壤中的残留现状，综述了抗生素干扰下土 壤微生物群落结构、功能的变化以及产生的污染诱 导群落耐性，并综合分析了影响兽药抗生素微生物 毒性的几个因素，在此基础上对未来研究进行了展 望，以期为充分认识畜禽粪便中兽药抗生素的生态 污染风险提供参考。
1 兽药抗生素的残留现状 近年来，随着公众的普遍关注和分析技术手段
地区 Area
环境介质 Environmental media
抗生素最高检出浓度/(mg·kg - 1 ) The maximum detected concentration of antibiotic/(mg·kg - 1 )
磺胺类
四环素类
Effects of Veterinary Antibiotics on Soil Microbial Community： A Ｒeview
Liu Bei1, Li Yanxia1,* , Zhang Xuelian1, Wang Jing1, Liao Chaozi2
1. State Key Laboratory of Water Environment Simulation, School of Environment, Beijing Normal University, Beijing 100875, China 2. The Ministry of Agriculture Center of Quality and Safety of Agricultural Products, Beijing 100081, China
2 兽药抗生素残留对土壤微生物群落的影响 抗生素作为抗微生物药物，能直接杀死某些微
生物(杀菌作用)或 者 抑 制 其 活 性 (抑 菌 作 用 )[27] 。 因
此兽药抗生素进入土壤环境后，会扰乱微生物群落
的正常秩序，主要表现在对微生物群落结构、功能的
影响以及产生污染诱导群落耐性。
2.1 对微生物群落结构的影响 早在 1994 年，Colinas 等[28] 曾发现 10 mg·kg-1 的
残留在土壤中的抗生素不但会改变土壤微生物 群落结构，同时会抑制微生物碳源利用率、特殊菌群 的功能及酶活性等，对群落功能产生影响。当添加
第5 期
刘蓓等： 兽药抗生素对土壤微生物群落的影响
841
表 1 不同地区畜禽粪便及土壤中兽药抗生素浓度
Table 1 VAs' residual levels in animal excreta and soils of different areas
Ｒeceived 12 November 2012 accepted 17 January 2013
Abstract： Veterinary antibiotics (VAs) are widely used in livestock industry to cure animal diseases or promote animal growth. However, they can not be absorbed completely in the digestive tract of animals. Approximately 40% ～ 90% of VAs will be excreted as parent compound or their metabolites. VAs were accumulated in the agricultural soils with manure application, which potentially impacted soil microbial community or promoted the emergence of resistant bacteria in the soil. In this paper, the situation of VAs residual levels in animal excreta and soils were reviewed. In addition, antibiotics residuals in soil system caused the adverse impacts on structure and function of soil microbial community, as well as pollution-induced community tolerance (PICT) of microbial community were summarized. Furthermore, the key factors that may influence the microbial toxicity of antibiotics and co-tolerance of microbial community were particularly discussed. On the basis of current studies on the VAs, the tendency for the future research in this field was discussed . Keywords： microbial community; animal wastes; antibiotics; tolerance; effects
氧四环素与青霉素会减少土壤中细菌数量，到 2002 年，Haller 等[1]研究发现，磺胺嘧啶、磺胺甲噁唑和土 霉素会抑制土壤细菌和放线菌生长，使土壤微生物 生物量明显下降，但是促进了土壤真菌生物量增加。 随后有人研究磺胺嘧啶和氧四环素对土壤微生物量 的影响[29]，结果表明，1 000 mg·kg-1 的磺胺嘧啶使细 菌数量显著降低(p < 0.05)，真菌数量无明显变化； 而 1 000 mg·kg-1 的氧四环素则使真菌数量增加，细菌 数量无明显变化。以上研究表明，两种抗生素均使 细菌/真菌比例下降，在对土壤中双氟沙星的研究中 也出现了类似的结果[30] 。 2.2 对微生物群落功能的影响
的提高，国内外不断出现畜禽粪便以及土壤中抗生 素的残留报道。表 1 总结了近年来两种介质中主要 抗生素的最大残留浓度的相关报道，可以看出，在这 些国家中主要的兽药抗生素，四环素类、磺胺类和喹 诺酮类均有检出，但是在粪便和土壤中的浓度存在 较大差异。特别是我国的文献报道中，畜禽粪便中 普遍检出多种兽药抗生素，同时浓度很高，反映出兽 药抗生素在我国畜禽养殖业中使用现象比较普遍。 尽管我国目前尚缺乏兽药抗生素使用的准确统计数
兽药抗生素对土壤微生物群落的影响
刘蓓1，李艳霞1,* ，张雪莲1，王靖1，廖超子2
1. 北京师范大学环境学院 水环境模拟国家重点实验室 北京 100875 2. 农业部农产品质量安全中心 北京 100081
摘要： 兽药抗生素广泛应用于畜禽养殖业，用于预防、治疗动物疾病及促进动物生长。然而，养殖过程中使用的抗生素不能被 动物完全吸收，其中 40% ～ 90% 以母体或其代谢物的形式排出动物体外并随畜禽粪便进入土壤环境，对土壤微生物群落结构 和功能产生影响。在汇总了畜禽粪便和土壤中兽药抗生素的残留特征之后，概述了抗生素对土壤微生物群落结构和功能的 影响以及微生物产生的污染诱导群落耐性。重点探讨了抗生素微生物毒性的影响因素和近年来对微生物共耐性方面的研 究，并对未来的研究方向及目标提出了建议。 关键词： 微生物群落； 畜禽粪便； 抗生素； 耐性； 影响 文章编号： 1673-5897（ 2013） 6-839-08 中图分类号： X171.5 文献标识码： A
840
生态毒理学报
第8卷
自上世纪五十年代以来，抗生素作为兽药和饲 料添加剂被越来越广泛地应用于畜禽养殖和水产养 殖[1]。据统计，从上世纪末到本世纪初的 15 年间， 美国 兽 药 抗 生 素 的 使 用 量 增 加 了 109 倍[2]，其 中 60% ～ 80% 用作饲料添加剂[3]，其每年用于养殖业 的抗生素达 11 000 多吨, 占 全 国 抗 生 素 总 用 量 的 70% 左右[4]。上世纪欧盟国家每年养殖业中抗生素 的消耗量也高达 5 000 多吨，其中 30% 添加在饲料 中用作生长促进剂[5-6] 。我国是世界上最大的抗生 素生产国和消费国，从上世纪八十年代至本世纪初， 仅磺胺类药物的生产由 5 000 t 突破到了 20 000 t[7]， 并被广泛应用于畜禽养殖业中。随着畜禽养殖业的 飞速发展，我国兽药抗生素的用量仍在不断增加，至 2003 年，仅用作饲料添加剂的兽药抗生素年均用量 已高达 6 000 t[8] 。
收稿日期： 2012-11-12 录用日期： 2013-01-17 基金项目： 国家自然科学基金(20977010, 21277013)，环保公益性行业科研专项项目(200909042) 作者简介： 刘蓓(1990-)，女，陕西渭南，硕士研究生，主要从事环境有机污染化学研究； E-mail: liubei0102@； * 通讯作者(Corresponding author)，E-mail: liyxbnu@
据和正式报道，以上的研究可间接反映出了我们畜 禽养殖业中兽药抗生素的使用特点。
表 1 中数据同时可以看出，大部分报道的土壤 中抗生素浓度均超过了 EMEA (European Agency for the Evaluation of Medicinal Products)规定的抗生素污 染风险阈值 100 μg·kg-1 [9]，并且四环素类抗生素是 土壤抗生 素 的 主 要 种 类，例 如 在 我 国 浙 江 北 部 地 区，四环素在土壤中的浓度高达 5.17 mg·kg-1 ，高出 阈值 50 多倍。模拟实验证明，如果将含 4.0 mg·kg-1 四环素和 0.1 mg·kg-1 金霉素的粪液施入土壤，会分 别导致 86.2 μg·kg-1 和 172 μg·kg-1 的残留 。 [10〗 按照 该实验结果推算，如果表中研究地区畜禽粪便施用 到土壤中，均可导致土壤中 100 μg·kg-1 以上浓度的 残留。由此可见，以当前畜禽粪便的抗生素残留程 度，不做任何处理直接作为有机肥农用，必然导致土 壤的生态风险。我国每年大约有 27 亿吨畜禽粪便 作为有机肥使用[11] ，将 成 为 兽 药 抗 生 素 进 入 土 壤 环 境的重要途径。因此，充分了解和掌握兽药抗生素 对土壤中微生物群落的影响具有非常重要的意义。
2013 年 第 8 卷 第 6 期，839-846
生态毒理学报
Asian Journal of Ecotoxicology
Vol. 8, 2013 No.6, 839-846
DOI: 10.7524/AJE.1673-5897.20121112001 刘蓓, 李艳霞, 张雪莲, 等. 兽药抗生素对土壤微生物群落的影响[J]. 生态毒理学报, 2013, 8(6): 839-846 Liu B, Li Y X, Zhang X, et al. Effects of veterinary antibiotics on soil microbial community: A review [J]. Asian Journal of Ecotoxicology, 2013, 8(6): 839846 (in Chinese)
本文针对畜禽养殖过程中的兽药抗生素和其在 粪便及土壤中的残留现状，综述了抗生素干扰下土 壤微生物群落结构、功能的变化以及产生的污染诱 导群落耐性，并综合分析了影响兽药抗生素微生物 毒性的几个因素，在此基础上对未来研究进行了展 望，以期为充分认识畜禽粪便中兽药抗生素的生态 污染风险提供参考。
1 兽药抗生素的残留现状 近年来，随着公众的普遍关注和分析技术手段
地区 Area
环境介质 Environmental media
抗生素最高检出浓度/(mg·kg - 1 ) The maximum detected concentration of antibiotic/(mg·kg - 1 )
磺胺类
四环素类
Effects of Veterinary Antibiotics on Soil Microbial Community： A Ｒeview
Liu Bei1, Li Yanxia1,* , Zhang Xuelian1, Wang Jing1, Liao Chaozi2
1. State Key Laboratory of Water Environment Simulation, School of Environment, Beijing Normal University, Beijing 100875, China 2. The Ministry of Agriculture Center of Quality and Safety of Agricultural Products, Beijing 100081, China
2 兽药抗生素残留对土壤微生物群落的影响 抗生素作为抗微生物药物，能直接杀死某些微
生物(杀菌作用)或 者 抑 制 其 活 性 (抑 菌 作 用 )[27] 。 因
此兽药抗生素进入土壤环境后，会扰乱微生物群落
的正常秩序，主要表现在对微生物群落结构、功能的
影响以及产生污染诱导群落耐性。
2.1 对微生物群落结构的影响 早在 1994 年，Colinas 等[28] 曾发现 10 mg·kg-1 的
残留在土壤中的抗生素不但会改变土壤微生物 群落结构，同时会抑制微生物碳源利用率、特殊菌群 的功能及酶活性等，对群落功能产生影响。当添加
第5 期
刘蓓等： 兽药抗生素对土壤微生物群落的影响
841
表 1 不同地区畜禽粪便及土壤中兽药抗生素浓度
Table 1 VAs' residual levels in animal excreta and soils of different areas
Ｒeceived 12 November 2012 accepted 17 January 2013
Abstract： Veterinary antibiotics (VAs) are widely used in livestock industry to cure animal diseases or promote animal growth. However, they can not be absorbed completely in the digestive tract of animals. Approximately 40% ～ 90% of VAs will be excreted as parent compound or their metabolites. VAs were accumulated in the agricultural soils with manure application, which potentially impacted soil microbial community or promoted the emergence of resistant bacteria in the soil. In this paper, the situation of VAs residual levels in animal excreta and soils were reviewed. In addition, antibiotics residuals in soil system caused the adverse impacts on structure and function of soil microbial community, as well as pollution-induced community tolerance (PICT) of microbial community were summarized. Furthermore, the key factors that may influence the microbial toxicity of antibiotics and co-tolerance of microbial community were particularly discussed. On the basis of current studies on the VAs, the tendency for the future research in this field was discussed . Keywords： microbial community; animal wastes; antibiotics; tolerance; effects
氧四环素与青霉素会减少土壤中细菌数量，到 2002 年，Haller 等[1]研究发现，磺胺嘧啶、磺胺甲噁唑和土 霉素会抑制土壤细菌和放线菌生长，使土壤微生物 生物量明显下降，但是促进了土壤真菌生物量增加。 随后有人研究磺胺嘧啶和氧四环素对土壤微生物量 的影响[29]，结果表明，1 000 mg·kg-1 的磺胺嘧啶使细 菌数量显著降低(p < 0.05)，真菌数量无明显变化； 而 1 000 mg·kg-1 的氧四环素则使真菌数量增加，细菌 数量无明显变化。以上研究表明，两种抗生素均使 细菌/真菌比例下降，在对土壤中双氟沙星的研究中 也出现了类似的结果[30] 。 2.2 对微生物群落功能的影响
的提高，国内外不断出现畜禽粪便以及土壤中抗生 素的残留报道。表 1 总结了近年来两种介质中主要 抗生素的最大残留浓度的相关报道，可以看出，在这 些国家中主要的兽药抗生素，四环素类、磺胺类和喹 诺酮类均有检出，但是在粪便和土壤中的浓度存在 较大差异。特别是我国的文献报道中，畜禽粪便中 普遍检出多种兽药抗生素，同时浓度很高，反映出兽 药抗生素在我国畜禽养殖业中使用现象比较普遍。 尽管我国目前尚缺乏兽药抗生素使用的准确统计数
兽药抗生素对土壤微生物群落的影响
刘蓓1，李艳霞1,* ，张雪莲1，王靖1，廖超子2
1. 北京师范大学环境学院 水环境模拟国家重点实验室 北京 100875 2. 农业部农产品质量安全中心 北京 100081
摘要： 兽药抗生素广泛应用于畜禽养殖业，用于预防、治疗动物疾病及促进动物生长。然而，养殖过程中使用的抗生素不能被 动物完全吸收，其中 40% ～ 90% 以母体或其代谢物的形式排出动物体外并随畜禽粪便进入土壤环境，对土壤微生物群落结构 和功能产生影响。在汇总了畜禽粪便和土壤中兽药抗生素的残留特征之后，概述了抗生素对土壤微生物群落结构和功能的 影响以及微生物产生的污染诱导群落耐性。重点探讨了抗生素微生物毒性的影响因素和近年来对微生物共耐性方面的研 究，并对未来的研究方向及目标提出了建议。 关键词： 微生物群落； 畜禽粪便； 抗生素； 耐性； 影响 文章编号： 1673-5897（ 2013） 6-839-08 中图分类号： X171.5 文献标识码： A
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生态毒理学报
第8卷
自上世纪五十年代以来，抗生素作为兽药和饲 料添加剂被越来越广泛地应用于畜禽养殖和水产养 殖[1]。据统计，从上世纪末到本世纪初的 15 年间， 美国 兽 药 抗 生 素 的 使 用 量 增 加 了 109 倍[2]，其 中 60% ～ 80% 用作饲料添加剂[3]，其每年用于养殖业 的抗生素达 11 000 多吨, 占 全 国 抗 生 素 总 用 量 的 70% 左右[4]。上世纪欧盟国家每年养殖业中抗生素 的消耗量也高达 5 000 多吨，其中 30% 添加在饲料 中用作生长促进剂[5-6] 。我国是世界上最大的抗生 素生产国和消费国，从上世纪八十年代至本世纪初， 仅磺胺类药物的生产由 5 000 t 突破到了 20 000 t[7]， 并被广泛应用于畜禽养殖业中。随着畜禽养殖业的 飞速发展，我国兽药抗生素的用量仍在不断增加，至 2003 年，仅用作饲料添加剂的兽药抗生素年均用量 已高达 6 000 t[8] 。
收稿日期： 2012-11-12 录用日期： 2013-01-17 基金项目： 国家自然科学基金(20977010, 21277013)，环保公益性行业科研专项项目(200909042) 作者简介： 刘蓓(1990-)，女，陕西渭南，硕士研究生，主要从事环境有机污染化学研究； E-mail: liubei0102@； * 通讯作者(Corresponding author)，E-mail: liyxbnu@
据和正式报道，以上的研究可间接反映出了我们畜 禽养殖业中兽药抗生素的使用特点。
表 1 中数据同时可以看出，大部分报道的土壤 中抗生素浓度均超过了 EMEA (European Agency for the Evaluation of Medicinal Products)规定的抗生素污 染风险阈值 100 μg·kg-1 [9]，并且四环素类抗生素是 土壤抗生 素 的 主 要 种 类，例 如 在 我 国 浙 江 北 部 地 区，四环素在土壤中的浓度高达 5.17 mg·kg-1 ，高出 阈值 50 多倍。模拟实验证明，如果将含 4.0 mg·kg-1 四环素和 0.1 mg·kg-1 金霉素的粪液施入土壤，会分 别导致 86.2 μg·kg-1 和 172 μg·kg-1 的残留 。 [10〗 按照 该实验结果推算，如果表中研究地区畜禽粪便施用 到土壤中，均可导致土壤中 100 μg·kg-1 以上浓度的 残留。由此可见，以当前畜禽粪便的抗生素残留程 度，不做任何处理直接作为有机肥农用，必然导致土 壤的生态风险。我国每年大约有 27 亿吨畜禽粪便 作为有机肥使用[11] ，将 成 为 兽 药 抗 生 素 进 入 土 壤 环 境的重要途径。因此，充分了解和掌握兽药抗生素 对土壤中微生物群落的影响具有非常重要的意义。