粪肠球菌与难治性根尖周炎相关性的Meta分析_杜健荣
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然而，对难治性根尖周炎的不同研究间，粪肠 球菌的检出率差异较大，甚至得出相反的结论，需 要对不同研究进行汇总分析。 本研究采用 Meta 分 析的方法，探讨粪肠球菌与难治性根尖周炎之间的 相关性，以期揭示粪肠球菌在难治性根尖周炎发病 机制中的作用，为难治性根尖周炎的防治提供循证 医学依据。
资料与方法
中华口腔医学研究杂志（电子版） 2014 年 8 月第 8 卷第 4 期 Chin J Stomatol Res（Electronic Edition）, August 2014, Vol．8, No．4
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会感染的重要病原菌，也是医院内感染的病原菌之 一［3］。 研究显示，粪 肠 球 菌 是 难 治 性 根 尖 周 炎 根 管 内的主要致病菌，其在难治性根尖周炎病例中的检 出 率 在 22％ ～ 77％［4］。 同 时 ，在 未 经 过 根 管 治 疗 的 感染根管中，该菌检出率要显著低于根管治疗后感 染根管中的检出率，反映出其作为难治性根尖周炎 主要病原菌的独特的生物学特性［5］。 粪肠球菌在根 管充填后依然存活于根管及引起根尖周组织再感 染的机制目前尚未完全清楚。 根据目前的研究，粪 肠球菌的存活及致病机制可以概括为以下几方面： （1） 通 过 延 长 自 身 的 生 长 周 期 ， 使 分 裂 减 慢 甚 至 静 止［6］；（2）分泌 LTA 等毒素加剧成骨细胞的凋亡，影 响根尖周缺损的修复［7］；（3）含 有 溶 细 胞 素 、水 解 酶 等毒力因子，而且能在肠球菌属的不同菌种直接传 递 ，从 而 增 强 其 致 病 力 ［8］；（4）通 过 合 成 、 分 泌 明 胶 酶、丝氨酸蛋白酶等，与牙本质小管紧密结合，并侵 入 其 中 ［9］；（5） 通 过 抑 制 淋 巴 细 胞 ［10］及 多 形 核 中 性 粒细胞［11］，导致宿主的免疫系统无法对其杀灭；（6）利 用牙周组织内的血清作为营养物质的来源，而血清 又能促进粪肠球菌与牙本质中的Ⅰ型胶原结合 ； ［12］ （7）胞 膜 上 具 有 质 子 泵 ，能 调 节 胞 体 内 外 pH 的 平 衡 ，从 而 抵 御 氢 氧 化 钙 形 成 的 强 碱 环 境 ；（8）饥饿 状态下，粪肠球菌通过形成生物膜 ， ［13］ 降低能耗，更 能抵抗次氯酸钠的抑菌作用 。 ［14］ 通过形成生物膜， 粪肠球菌可耐受吞噬作用、抗原抗体反应以及抗菌 剂的能力大大增强 。 ［15］
【Key words】 Enterococcus faecalis； Refractory periapical periodontitis； Correlation； Metaanalysis
临床上把经过常规根管治疗，根尖周病变仍迁
DOI：10.3877 ／ cma.j.issn.1674-1366.2014.04.002 作 者 单 位 ：510055 广 州 ，中 山 大 学 光 华 口 腔 医 学 院·附 属 口 腔 医院，广东省口腔医学重点实验室 通 信 作 者 ： 彭 志 翔 ， 电 子 邮 箱 ：pengzhixiang＠， 电 话 ： 020-83741753
一、文献的纳入与排除标准 1. 纳 入 标 准 ：（1）国 内 外 到 2013 年 12 月 为 止 已发表的关于粪肠球菌在难治性根尖周炎及对照 病例中检出率的病例－对照或队列研究；（2）语种限 定 为 中 文 和 英 文 ；（3） 暴 露 因 素 为 粪 肠 球 菌 感 染 ； （4）病例组或结局变量为难治性根尖周炎；（5）结果 报 告 有 详 细 的 研 究 数 据 ，已 提 供 比 值 比 （OR） 及 其 95％ 可 信 区 间 （CI ） ， 或 可 计 算 得 出 。
【关 键 词 】 粪 肠 球 菌 ； 难 治 性 根 尖 周 炎 ； 相 关 性 ； Meta 分 析
Correlation between Enterococcus faecalis and refractory periapical periodontitis： A MetaAnalysis Du Jianrong， Zhang Chenjiao， Peng Zhixiang. Guanghua School of Stomatology， Hospital of Stomatology， Sun Yat-sen University， Guangdong Provincial Key Laboratory of Stomatology， Guangzhou 510055， China Corresponding author：Peng Zhixiang， Email：pengzhixiang＠， Tel：020-83741753
【Abstract】 Objective To evaluate the correlation between Enterococcus faecalis and refractory periapical periodontitis. Methods Databases including PubMed， ScienceDirect， EMbase， WanFang Data， CNKI and VIP were searched from inception to December， 2013， so as to identify the independent cohort studies， case-control studies and cross-sectional studies. Moreover， the references of relevant studies were retrieved. According to the inclusion and exclusion criteria ， the studies were screened， the data was extracted， and the methodological quality of the included studies was assessed. Then Metaanalysis was performed by Stata 12.0 software. Results A total of 18 studies were included， including 728 rafractory periapical periodontitis cases and 748 controlled cases. The results of Meta-analysis showed that the refractory periapical periodontitis group was more likely to have Enterococcus faecalis infection than the control group ［OR＝3.559， 95％ CI（1.696，7.470）， P ＜ 0.05］. The same results were found in both sub-group and sensitivity analysis. Conclusions Enterococcus faecalis is closely related to refractory periapical periodontitis. However， detailed pathogenesis mechanism is still unknown. Due to the limited quality and quantity of the included studies ， more high-quality studies are required to prove the analysis results above.
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中华口腔医学研究杂志（电子版） 2014 年 8 月第 8 卷第 4 期 Chin J Stomatol Res（Electronic Edition）, August 2014, Vol．8, No．4
·基础研究·
粪肠球菌与难治性根尖周炎相关性的 Meta 分析
杜健荣 张晨娇 彭志翔
【摘要】 目的 系统评价粪肠球菌和难治性根尖周炎之间的相关性。 方法 计算机检索 PubMed、ScienceDirect、EMbase、万 方 数 据 、CNKI、维 普 等 数 据 库 ，全 面 收 集 有 关 难 治 性 根 尖 周 炎 中 粪 肠球菌检出率的独立队列研究、病例－对照研究以及横断面研究，并追溯所获文献的参考文献，检 索时限均从建库至 2013 年 12 月 。 按 纳 入 和 排 除 标 准 筛 选 文 献 、提 取 资 料 和 评 价 质 量 后 ，采 用 Stata 12.0 软 件 进 行 统 计 分 析 。 结 果 最 终 纳 入 18 项 研 究 ，共 728 例 难 治 性 根 尖 周 炎 病 例 和 748 例 对 照 病 例 。 Meta 分 析 结 果 显 示 ，难 治 性 根 尖 周 炎 中 粪 肠 球 菌 的 检 出 率 明 显 高 于 对 照 病 例 ，差 异 有 统 计 学 意 义 ［OR＝3.559，95％ CI（1.696，7.470），P ＜ 0.05］。 亚 组 分 析 和 敏 感 性 分 析 结 果 与 上 述 结 果 一 致 。 结论 粪肠球菌与难治性根尖周炎间存在较为密切的关联，但具体机制仍待进一步研究。 受纳入 研究质量和数量所限，上述结论尚需今后开展排除标准 ：（1）无具体 数 据 报 告 ，或 数 据 过 少，不利于分析文献；（2）重复研究；（3）仅有难治性根 尖周炎中粪肠球菌检出率，没有对照的文献；（4）病 例 组 及 结 局 变 量 非 难 治 性 根 尖 周 炎 ；（5） 动 物 实 验 研究文献。
二、文献检索及策略 以 （Refractory Periapical Periodontitis OR Refractory Endodontic Infections OR Failed Endodontic Treatment OR Unsuccessful Endodontic Treatment OR Endodontic Retreatment OR Secondary infected root canals OR Persistent Periapical Periodontitis ） AND（Enterococcus faecalis）为 检 索 式 检 索 PubMed、 ScienceDirect 和 EMbase 等英文数 据 库 ；以 （难 治 性 根 尖 周 炎 OR 根 管 再 感 染 OR 根 管 再 治 疗 ）AND （粪 肠 球 菌 ）为 检 索 式 检 索 万 方 数 据 库 、CNKI 数 字 图书馆、维普等中文数据库，同时追溯所获文献的 参考文献，语种限中、英文，检索时限均从建库至 2013 年 12 月。 三、文献筛选与资料提取 由两位评价者根据纳入和排除标准独立筛选 文献，提取资料并评价其质量，意见不一致时通过 讨论解决，或由第三位研究者协助解决。 资料提取 内容为第一作者姓名、出版日期、国家、种族、病例、 对照来源、病例组和对照组的例数以及各组粪肠球 菌的检出率。 四、方法学质量评价 采 用 NOS （Newcastle-Ottawa Scale） 量 表 ， 从 研 究人群的选择、可比性、暴露评价或结果三个方面 评价纳入系统评价的原始研究质量。 五、统计学处理方法 1. 计 算 合 并 OR 值 ：采 用 Stata 12.0 软 件 进 行 Meta 分 析 。 计 数 资 料 采 用 OR 及 其 95％ CI 表 示 。 对各纳入研究结果进行异质性检验，根据异质性检 验结果（检验水准 α＝0.05）选择相应的数据合并方 法 。 异 质 性 小 于 50％ 时 采 用 固 定 效 应 模 型 （M-H 法 ）计 算 合 并 OR 值 ；异 质 性 大 于 50％时 采 用 随 机 效应模型（D-L 法）计算合并 OR 值。 分析数据时忽 略研究中的个体匹配，并将其 OR 值调整后纳入。 2. 偏倚的估计和失安全系数的计算：以各研究 OR 值 为 横 坐 标 ，OR 值 对 数 的 标 准 误 为 纵 坐 标 绘 制漏斗图，根据漏斗图的对称性，判断是否存在发 表偏倚。 使用 Stata 12.0 版，以各研究 OR 值的对数 为自变量，OR 值标准误的倒数（精确度）为因变量，
延不愈的病例称为难治性根尖周 炎 ［1］。 研 究 显 示 ， 根尖周炎的发生与根管内的细菌感染密切相关，而 根管治疗失败的主要原因是根管充填后，根管内的 细 菌 仍 长 期 存 留 ［2］。
粪 肠 球 菌 （Enterococcus faecalis，E.faecalis） 为 G＋兼 性 厌 氧 菌 ，链 球 菌 科 ， 肠 球 菌 属 的 代 表 菌 种 ， 机
资料与方法
中华口腔医学研究杂志（电子版） 2014 年 8 月第 8 卷第 4 期 Chin J Stomatol Res（Electronic Edition）, August 2014, Vol．8, No．4
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会感染的重要病原菌，也是医院内感染的病原菌之 一［3］。 研究显示，粪 肠 球 菌 是 难 治 性 根 尖 周 炎 根 管 内的主要致病菌，其在难治性根尖周炎病例中的检 出 率 在 22％ ～ 77％［4］。 同 时 ，在 未 经 过 根 管 治 疗 的 感染根管中，该菌检出率要显著低于根管治疗后感 染根管中的检出率，反映出其作为难治性根尖周炎 主要病原菌的独特的生物学特性［5］。 粪肠球菌在根 管充填后依然存活于根管及引起根尖周组织再感 染的机制目前尚未完全清楚。 根据目前的研究，粪 肠球菌的存活及致病机制可以概括为以下几方面： （1） 通 过 延 长 自 身 的 生 长 周 期 ， 使 分 裂 减 慢 甚 至 静 止［6］；（2）分泌 LTA 等毒素加剧成骨细胞的凋亡，影 响根尖周缺损的修复［7］；（3）含 有 溶 细 胞 素 、水 解 酶 等毒力因子，而且能在肠球菌属的不同菌种直接传 递 ，从 而 增 强 其 致 病 力 ［8］；（4）通 过 合 成 、 分 泌 明 胶 酶、丝氨酸蛋白酶等，与牙本质小管紧密结合，并侵 入 其 中 ［9］；（5） 通 过 抑 制 淋 巴 细 胞 ［10］及 多 形 核 中 性 粒细胞［11］，导致宿主的免疫系统无法对其杀灭；（6）利 用牙周组织内的血清作为营养物质的来源，而血清 又能促进粪肠球菌与牙本质中的Ⅰ型胶原结合 ； ［12］ （7）胞 膜 上 具 有 质 子 泵 ，能 调 节 胞 体 内 外 pH 的 平 衡 ，从 而 抵 御 氢 氧 化 钙 形 成 的 强 碱 环 境 ；（8）饥饿 状态下，粪肠球菌通过形成生物膜 ， ［13］ 降低能耗，更 能抵抗次氯酸钠的抑菌作用 。 ［14］ 通过形成生物膜， 粪肠球菌可耐受吞噬作用、抗原抗体反应以及抗菌 剂的能力大大增强 。 ［15］
【Key words】 Enterococcus faecalis； Refractory periapical periodontitis； Correlation； Metaanalysis
临床上把经过常规根管治疗，根尖周病变仍迁
DOI：10.3877 ／ cma.j.issn.1674-1366.2014.04.002 作 者 单 位 ：510055 广 州 ，中 山 大 学 光 华 口 腔 医 学 院·附 属 口 腔 医院，广东省口腔医学重点实验室 通 信 作 者 ： 彭 志 翔 ， 电 子 邮 箱 ：pengzhixiang＠， 电 话 ： 020-83741753
一、文献的纳入与排除标准 1. 纳 入 标 准 ：（1）国 内 外 到 2013 年 12 月 为 止 已发表的关于粪肠球菌在难治性根尖周炎及对照 病例中检出率的病例－对照或队列研究；（2）语种限 定 为 中 文 和 英 文 ；（3） 暴 露 因 素 为 粪 肠 球 菌 感 染 ； （4）病例组或结局变量为难治性根尖周炎；（5）结果 报 告 有 详 细 的 研 究 数 据 ，已 提 供 比 值 比 （OR） 及 其 95％ 可 信 区 间 （CI ） ， 或 可 计 算 得 出 。
【关 键 词 】 粪 肠 球 菌 ； 难 治 性 根 尖 周 炎 ； 相 关 性 ； Meta 分 析
Correlation between Enterococcus faecalis and refractory periapical periodontitis： A MetaAnalysis Du Jianrong， Zhang Chenjiao， Peng Zhixiang. Guanghua School of Stomatology， Hospital of Stomatology， Sun Yat-sen University， Guangdong Provincial Key Laboratory of Stomatology， Guangzhou 510055， China Corresponding author：Peng Zhixiang， Email：pengzhixiang＠， Tel：020-83741753
【Abstract】 Objective To evaluate the correlation between Enterococcus faecalis and refractory periapical periodontitis. Methods Databases including PubMed， ScienceDirect， EMbase， WanFang Data， CNKI and VIP were searched from inception to December， 2013， so as to identify the independent cohort studies， case-control studies and cross-sectional studies. Moreover， the references of relevant studies were retrieved. According to the inclusion and exclusion criteria ， the studies were screened， the data was extracted， and the methodological quality of the included studies was assessed. Then Metaanalysis was performed by Stata 12.0 software. Results A total of 18 studies were included， including 728 rafractory periapical periodontitis cases and 748 controlled cases. The results of Meta-analysis showed that the refractory periapical periodontitis group was more likely to have Enterococcus faecalis infection than the control group ［OR＝3.559， 95％ CI（1.696，7.470）， P ＜ 0.05］. The same results were found in both sub-group and sensitivity analysis. Conclusions Enterococcus faecalis is closely related to refractory periapical periodontitis. However， detailed pathogenesis mechanism is still unknown. Due to the limited quality and quantity of the included studies ， more high-quality studies are required to prove the analysis results above.
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中华口腔医学研究杂志（电子版） 2014 年 8 月第 8 卷第 4 期 Chin J Stomatol Res（Electronic Edition）, August 2014, Vol．8, No．4
·基础研究·
粪肠球菌与难治性根尖周炎相关性的 Meta 分析
杜健荣 张晨娇 彭志翔
【摘要】 目的 系统评价粪肠球菌和难治性根尖周炎之间的相关性。 方法 计算机检索 PubMed、ScienceDirect、EMbase、万 方 数 据 、CNKI、维 普 等 数 据 库 ，全 面 收 集 有 关 难 治 性 根 尖 周 炎 中 粪 肠球菌检出率的独立队列研究、病例－对照研究以及横断面研究，并追溯所获文献的参考文献，检 索时限均从建库至 2013 年 12 月 。 按 纳 入 和 排 除 标 准 筛 选 文 献 、提 取 资 料 和 评 价 质 量 后 ，采 用 Stata 12.0 软 件 进 行 统 计 分 析 。 结 果 最 终 纳 入 18 项 研 究 ，共 728 例 难 治 性 根 尖 周 炎 病 例 和 748 例 对 照 病 例 。 Meta 分 析 结 果 显 示 ，难 治 性 根 尖 周 炎 中 粪 肠 球 菌 的 检 出 率 明 显 高 于 对 照 病 例 ，差 异 有 统 计 学 意 义 ［OR＝3.559，95％ CI（1.696，7.470），P ＜ 0.05］。 亚 组 分 析 和 敏 感 性 分 析 结 果 与 上 述 结 果 一 致 。 结论 粪肠球菌与难治性根尖周炎间存在较为密切的关联，但具体机制仍待进一步研究。 受纳入 研究质量和数量所限，上述结论尚需今后开展排除标准 ：（1）无具体 数 据 报 告 ，或 数 据 过 少，不利于分析文献；（2）重复研究；（3）仅有难治性根 尖周炎中粪肠球菌检出率，没有对照的文献；（4）病 例 组 及 结 局 变 量 非 难 治 性 根 尖 周 炎 ；（5） 动 物 实 验 研究文献。
二、文献检索及策略 以 （Refractory Periapical Periodontitis OR Refractory Endodontic Infections OR Failed Endodontic Treatment OR Unsuccessful Endodontic Treatment OR Endodontic Retreatment OR Secondary infected root canals OR Persistent Periapical Periodontitis ） AND（Enterococcus faecalis）为 检 索 式 检 索 PubMed、 ScienceDirect 和 EMbase 等英文数 据 库 ；以 （难 治 性 根 尖 周 炎 OR 根 管 再 感 染 OR 根 管 再 治 疗 ）AND （粪 肠 球 菌 ）为 检 索 式 检 索 万 方 数 据 库 、CNKI 数 字 图书馆、维普等中文数据库，同时追溯所获文献的 参考文献，语种限中、英文，检索时限均从建库至 2013 年 12 月。 三、文献筛选与资料提取 由两位评价者根据纳入和排除标准独立筛选 文献，提取资料并评价其质量，意见不一致时通过 讨论解决，或由第三位研究者协助解决。 资料提取 内容为第一作者姓名、出版日期、国家、种族、病例、 对照来源、病例组和对照组的例数以及各组粪肠球 菌的检出率。 四、方法学质量评价 采 用 NOS （Newcastle-Ottawa Scale） 量 表 ， 从 研 究人群的选择、可比性、暴露评价或结果三个方面 评价纳入系统评价的原始研究质量。 五、统计学处理方法 1. 计 算 合 并 OR 值 ：采 用 Stata 12.0 软 件 进 行 Meta 分 析 。 计 数 资 料 采 用 OR 及 其 95％ CI 表 示 。 对各纳入研究结果进行异质性检验，根据异质性检 验结果（检验水准 α＝0.05）选择相应的数据合并方 法 。 异 质 性 小 于 50％ 时 采 用 固 定 效 应 模 型 （M-H 法 ）计 算 合 并 OR 值 ；异 质 性 大 于 50％时 采 用 随 机 效应模型（D-L 法）计算合并 OR 值。 分析数据时忽 略研究中的个体匹配，并将其 OR 值调整后纳入。 2. 偏倚的估计和失安全系数的计算：以各研究 OR 值 为 横 坐 标 ，OR 值 对 数 的 标 准 误 为 纵 坐 标 绘 制漏斗图，根据漏斗图的对称性，判断是否存在发 表偏倚。 使用 Stata 12.0 版，以各研究 OR 值的对数 为自变量，OR 值标准误的倒数（精确度）为因变量，
延不愈的病例称为难治性根尖周 炎 ［1］。 研 究 显 示 ， 根尖周炎的发生与根管内的细菌感染密切相关，而 根管治疗失败的主要原因是根管充填后，根管内的 细 菌 仍 长 期 存 留 ［2］。
粪 肠 球 菌 （Enterococcus faecalis，E.faecalis） 为 G＋兼 性 厌 氧 菌 ，链 球 菌 科 ， 肠 球 菌 属 的 代 表 菌 种 ， 机