群体感应淬灭_防治植物细菌病害的新策略

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26(3)241-247 中国生物防治 Chinese Journal of Biological C ontrol 2010年8月群体感应淬灭———防治植物细菌病害的新策略
张力群13,田 涛2,梅桂英1
(11中国农业大学植物病理系,北京100193;21天津市植物保护研究所,天津300112)
摘要:群体感应(quorum sensing,QS)是细菌的一种调控机制,指细菌通过感应特定信号分子的浓度来感知周围环境中自身或其它细菌的数量,并调整相关基因的表达以适应环境的变化。

多种植物病原细菌利用QS系统调控致病因子的表达,因此,QS系统可以作为细菌病害防治的新靶点。

对细菌QS调控机制的干扰和破坏称为群体感应淬灭(quorum quenching)。

本文介绍了QS与植物病原细菌致病性的关系,以及近年来群体感应淬灭研究的新进展。

关 键 词:植物病原细菌;生物防治;群体感应;群体感应淬灭
中图分类号:S476;Q93 文献标识码:A 文章编号:100529261(2010)0320241207 Q uorum Q uenching,a N e w Strategy for Controlling Plant B acterial Diseases
ZH ANGLi2qun13,TI AN T ao2,MEI G ui2ying1
(11Department of Plant Pathology,China Agricultural University,Beijing100193;
21Institute of Plant Protection,T ianjin Academy of Agricultural Sciences,T ianjin300112,China)
Abstract:Quorum sensing(QS)enables bacteria to m onitor their own population density by means of small,diffusible signals and to coordinate the expression of specialized genes with cell density.Many phytopathogenic bacteria em ploy the QS system to regulate the expression of their virulent factors.This makes QS a very attractive target for the development of novel disease2suppressive strategies.The ability to disrupt QS is known as quorum quenching.This review provides an overview on the relationship be2 tween QS and pathogenicity of phytopathogenic bacteria,and on the progress of the development of the quorum2quenching strategy in plant diseases control during the last decade.
K ey w ords:bacterial phytopathogens;biocontrol;quorum sensing;quorum quenching
1 细菌的群体感应
早在20世纪60年代,研究人员就发现作为单细胞生物的细菌有个体间交流的能力,并能表现出一些多细胞生物的性状,这种细菌间的信号交流方式称作群体感应(quorum sensing, QS)。

QS是指细菌产生并分泌特定信号分子,并通过信号分子的浓度变化来感知周围环境中细菌的数量变化,当信号分子达到一定浓度阈值时,启动或关闭相关基因的表达来适应环境的
基金项目:国家高技术研究发展计划(2006AA10A211);国家自然科学基金(30871666);中澳M OST2DEST合作项目(2007DFA31570)
作者简介:张力群(1969-),男,副教授,E2mail:zhanglq@;3通讯作者。

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中国生物防治 第26卷
变化。

典型的QS系统包括负责信号产生的luxI类基因、反应调节因子luxR类基因和LuxR蛋白结合区lux box[1]。

细菌QS的发现源于对费氏弧菌(Vibrio fischeri)生物发光现象的研究。

费氏弧菌可共生在某些海洋动物的发光器官里,其LuxI蛋白合成N2酰基高丝氨酸内酯(N2acyl hom oserine lac2 tones,AH Ls)信号,LuxR蛋白对AH L信号水平作出反应,调节细菌特定基因的转录。

当细菌群体密度很低时,luxI和luxR的转录水平很低,没有足够的AH Ls激发依赖于LuxR的luxICDAB E 操纵子(发光基因簇)的转录。

随着细胞群体增长,当AH Ls浓度达到临界水平,AH L2LuxR复合物就会激活luxICDAB E操纵子的转录,使细菌发光[2,3]。

进一步的研究发现,利用AH Ls作为信号分子的群体感应系统控制着细菌许多重要的生物学功能,例如:抗生素的合成、生物发光、固氮基因的表达、T i质粒的接合转移、毒性基因的表达、色素产生、细菌的群游和生物膜的形成等[2]。

2 群体感应的信号分子及调控机制
大多数细菌靠分泌一种或多种化学分子(亦称自诱导剂,autoinducers)进行交流和协调群体行为。

其中研究最为深入的是革兰氏阴性菌产生的AH L信号分子,该类信号分子含有1个疏水性的高丝氨酸内酯环和1个亲水性的酰胺侧链[4];不同AH Ls的酰胺侧链碳原子数目及饱和程度不同,而且在酰胺侧链第3位碳原子上可以有不同的取代基团(氢、羟基、羰基)[5]。

革兰氏阳性菌通常使用修饰的寡肽(autoinducing polypepitides,AIP)作为群体交流的信号分子。

第三类信号分子是呋喃酰硼酸二酯(Furanosylboratediester,AI22),广泛存在于各类细菌中,用于感知细菌种间数量,参与种间群体交流[5]。

虽然不同细菌产生信号分子的种类存在差异,但是其在QS系统中的作用机制只有2类[6]。

一是费氏弧菌所利用的LuxI/LuxR类型群体感应调节系统,已知超过70种的细菌产生并利用AH L类群体感应信号分子,通过类似LuxI/LuxR的系统调控自身基因的表达[5,7]。

另一类调节系统利用AIP类信号分子,需要有双因子调控系统的参与。

成熟的AIP信号分子通过ABC运输系统运送到胞外并在环境中积累,当AIP信号分子的浓度达到临界值时,通过组氨酸感应激酶将AIP的信息通过磷酸化途径转导给胞内的受体,调控目的基因的表达。

大部分细菌利用上述之一的群体感应系统调控靶标基因的表达,但也有些病原细菌同时利用这两类群体感应机制调控目的基因的表达[4]。

3 群体感应与病原细菌的致病性
QS赋予细菌大量个体在特定条件下共同表达部分基因的功能,从而在自然界生存竞争或与宿主互作过程中处于相对有利的地位,以保证种群的生存和繁衍[8]。

多种动植物革兰氏阴性病原细菌的重要生理过程,包括毒性因子在内的次生代谢物的产生等均受QS系统的调控。

铜绿假单胞菌(P seudomonas aeruginosa)是动物、人类以及植物的机会病原细菌,可引起人类囊性纤维化肺病以及植物的枯萎和坏死。

在铜绿假单胞菌中存在2套群体感应系统LasR/ LasI和RhlR/RhlI,分别合成N232羰基十二酸2高丝氨酸内酯[N2(32ox ododeanoyl)2hom oserine lac2 tone,ODDH L]和N2丁酸2高丝氨酸内酯(N2butyl2hom oserinelactone,BH L)2类信号,调控胞外蛋白酶、毒素和脂肪酶等致病因子的表达[9]。

在马耳他布鲁氏菌(Brucella melitensis)中,QS系统242
 第3期 张力群等:群体感应淬灭———防治植物细菌病害的新策略
的调节蛋白VjbR可同时调控作为主要毒性因子的Ⅳ型分泌系统的表达和鞭毛的形成[10]。

在植物病原细菌中,解淀粉欧文氏菌(Er winia amylovora,Ea)能分泌胞外多糖(ex opolysac2 charide,EPS)和Hrp蛋白,在苹果和梨等宿主植物上造成火疫病。

Venturi等[11]和M olina等[12]证实Ea菌株中EPS的产量及造成坏死症状的能力与AH L信号表达相关。

沙雷氏菌(Serratia sp.)ATCC39006的QS系统SmaI/SmaR调控果胶酸盐裂解酶(pectate lyase,Pel)和纤维素酶(cel2 lulase,Cel)的表达,并在植物上引起软腐症状[13,14]。

玉米细菌性枯萎病菌(Pantoea stewartii ssp.stewartii)在玉米上造成斯氏萎蔫和叶枯症状。

其EsaI/EsaR QS系统调控主要致病因子EPS的产生,同时影响菌株附着能力、生物膜形成和在寄主上的定殖,QS系统突变体的致病力都显著降低[15,16]。

水稻细菌性谷枯病菌(Burkholdria glumae)的QS系统调控毒性因子脂肪酶LipA和毒黄素(tox oflavin)的合成和分泌,从而影响其在水稻上的致病性[17,18]。

根癌土壤杆菌(Agrobacterium tumef aciens)中TraI/TraR QS系统调控质粒的转移、致病性以及抗生素抗性等[19];植物病原丁香假单胞菌(P seudomonas syringae pv.syringae)在寄主植物上的定殖以及致病作用也需要AH L信号的参与[20]。

黄单胞菌(Xanthomonas)中虽然尚未发现AH Ls作为信号的典型QS系统,但存在LuxR家族调控因子,其中水稻白叶枯病菌(X.oryzae pv.oryzae)中的OryR和甘蓝黑腐病菌(X.campestris pv.campestris)中的XccR,都是其毒性充分表达所必需的LuxR类型调控因子[21,22]。

作为重要的模式系统,植物病原细菌胡萝卜果胶杆菌(Pectobacterium carotovorum)中的QS 系统与致病性的关系研究得较为深入。

该菌引起马铃薯、甘蓝、番茄、辣椒、胡萝卜、芹菜、洋葱、花椰菜等多种植物的软腐病。

病原菌侵染植物时,合成和分泌能降解植物细胞壁的水解酶,如果胶酶、多聚半乳糖醛酸酶、果胶酸盐裂解酶等,汲取植物组织的养分,并造成软腐症状[23]。

这些破坏寄主细胞壁的外泌蛋白以及其它与寄主植物互作的毒性因子(如III型分泌系统的效应因子)的产生均受QS系统的严格调控[24,25]。

在果胶杆菌QS系统中,启动胞外酶等致病性基因表达的关键信号分子是由其QS系统的信号合成基因carI合成的N232羰基己酰高丝氨酸内酯(N232ox ohexanoyl2hom oserine lactone,OHH L)。

当病原菌群体密度达到一定数量并积累足够的OHH L时,OHH L与LuxR类转录激活物结合,启动致病因子的表达[26]。

以上证据表明,在植物病原细菌中广泛存在QS参与调控致病性的现象,因此以QS系统为靶标,淬灭植物病原细菌的QS信号传递途径,是防治此类病害的可行方法。

4 以群体感应系统为靶标的植物病害防治
根据QS系统的组成和特点,对QS的干扰可针对3个不同的靶点:⑴影响合成信号分子的蛋白,使信号不能正常产生;⑵降解信号分子,从而使QS调控的基因即使在细胞达到相应的群体密度时也不能正常表达;⑶阻止信号分子与受体蛋白的结合,使之不能行使转录调节因子的功能[27]。

411 干扰AH L信号分子的合成
革兰氏阴性菌以S AM(S2Adenosyl2Methionine)和酰基载体蛋白(acyl carrier protein,ACP)为底物,在LuxI类蛋白的作用下合成自身诱导物AH Ls[2]。

利用S AM的结构类似物(如H olo2 ACP、L/D2S2adenosylhom ocysteine、sinefungin和butyryl2S AM等)能显著抑制AH Ls的合成[28],因此,这一位点有可能成为防治部分细菌病害的靶标。

但迄今为止的报道都是从人体医学的角
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度利用模式菌株铜绿假单胞菌研究天然或人工化合物干扰AH L信号的合成,未见有进行植物病害防治的研究报道。

412 信号分子的降解
已知的AH L信号分子大约有40种以上[5]。

虽然不同AH Ls具有不同碳链长度和不同的C3位取代基,但都含有同样的高丝氨酸内酯环和相似的调控基因表达的机制,其中AH L分子达到特定浓度是引发病原菌表达致病因子的关键。

如果能够降解AH Ls,使其无法达到引发致病因子表达的临界浓度,也就使病原菌失去了致病力。

因此,AH L信号分子可作为防治植物
细菌病害的新靶标位点,对AH L信号分子的降解(淬灭)是防治植物细菌病害的一条新途径。

根据AH L分子的结构特点,理论上有4个位点可分解AH L分子(图),内酯酶和脱羧基酶分别从1和2位点打开信号分子的内酯环,而转酰酶和脱氨酶分别从3和4位点破坏信号分子。

目前已从多个属的细菌中分离到AH L信号分子的降解酶[29,30]。

但已分离获得的AH L降解酶只有内酯酶(AH L2lactonase)和酰基转移酶(AH L2acylase)2类。

AH L内酯酶水解AH Ls的内酯键产生酰基高丝氨酸;酰基转移酶作用于AH Ls的酰胺键释放脂肪酸和高丝氨酸内酯(图1)[29]。

1.AH L2内酯酶的作用位点;
2.AH L2脱羟酶作用位点;
3.AH L2酰基转移酶的作用位点;
4.AH L2脱氨酶作用位点
1.The cleavage site of AH L2lactonase;
2.The cleavage site of AH L2decarboxylase;
3.The cleavage site of AH L2acylase;
4.The cleavage site of AH L2deaminase
图 AH L信号分子的理论上可断裂的位点及其酶降解产物(本图仿自D ong和Zhang[29]) Fig.Possible enzyme cleavage sites of AH Ls and enzym atic degrad ation products(Fig.was m odified from D ong and Zhang[29])
41211 N2乙酰高丝氨酸内酯信号的内酯酶 AH L内酯酶广泛存在于一些亲缘关系较远的细菌之中。

最先发现的内酯酶是来源于蜡样芽孢杆菌(Bacillus cereus)240B1中的AiiA240B1[31]。

AiiA240B1蛋白含有2个特征结构域,即金属内酰胺酶特征序列104H LHFDH AG111和与金属水解酶特征序列相似的165HTPGHTPGH173序列[31]。

另外,H1062X2D1082H109259X2H169221X2D191结构域也是其内酯酶分类和功能的特点[32]。

目前已在芽孢杆菌属中大量发现AiiA类内酯酶,其核苷酸序列的相似性大于90%[30];其他多个属的细菌中也发现有AH L内酯酶。

根据其序列相似性,可分为2大类群:第一类群只包括从Rhodococcus erythropolis菌株W2中得到的QsdA[33],属于磷酸三酯酶(phosphotriesterase, PTE)家族中的锌结合金属酶[30]。

第二大类群包括来源于芽孢杆菌240B1中的AiiA[31]、节杆菌(Arthrobacter sp.)I BN110中的AhlD[34]、根癌土壤杆菌A6中的AttM和菌株C58中的AiiB[35]。

最新报道的2个AH L内酯酶,AiiM和AidH,分别来源于砖红色微杆菌(Microbacterium tes2 taceum)[36]和苍白杆菌(Ochrobactrum sp.)T63[37],与上述AH L内酯酶没有序列相似性。

这2个酶都属于α/β水解酶家族,但其氨基酸序列相似性仅为1518%。

作为α/β水解酶家族的成员,其共同的特征是在结构上都有1个活性催化域“Nucleophile2Acid2Histidine”[38]。

Mei等[37]通过442
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 第3期 张力群等:群体感应淬灭———防治植物细菌病害的新策略
点突变证明Nucleophile“G1002X2S1022X2G104”对AidH的活性具有重要作用。

这也是首次报道α/β水解酶家族成员具有降解AH Ls的活性。

41212 N2乙酰高丝氨酸内酯信号的酰基转移酶 迄今为止,已报道的AH L酰基转移酶分别来源于细菌、放线菌和蓝细菌等亲缘关系较远的生物物种。

其中,来源于Ralstonia eutropha的AiiD、来源于P seudomonas aeruginosa的PvdQ和QuiP、来源于Streptomyces sp.的AhlM和来源于Anabaena sp.PCC7120的AiiC等5种酰基转移酶的研究较为深入。

此外,发现在Variovorax paradoxus、Comamonas sp.以及Rhodococcus erythropolis等不同细菌中也含有酰基转移酶,但相应的基因尚未克隆或缺乏深入研究[30]。

酰基转移酶的前体蛋白包括信号肽、α亚基、间隔区以及β亚基等4个结构域,经自体剪切(autoproteolysis)形成由2个或2个以上亚基组成的成熟蛋白。

目前所报道的AH L酰基转移酶都属于N端水解酶超基因家族[6,12]。

虽然在AH L酰基转移酶的前体蛋白中都有信号肽,但是只有来源于链霉菌中的AhlM能分泌到细胞外[34]。

通常,AH L 信号经酰基转移酶水解后可被进一步代谢,最终成为微生物的碳源、氮源或能量来源[30]。

41213 信号分子降解酶在植物细菌病害防治中的研究与利用 通过降解AH L信号分子来干涉QS系统可用于植物细菌病害的防治。

病原细菌或寄主植物中表达AH L降解酶可破坏病原菌的QS系统Dong等[31,39]研究表明,表达芽孢杆菌aiiA基因的Pectobacterium carotovorum SCG1分泌的胞外酶显著降低,感染大白菜、茄子和马铃薯时不能引发软腐症状;表达芽孢杆菌aiiA基因的转基因烟草和马铃薯对P.carotovorum侵染的抗性显著提高,在转入降解酶基因的烟草叶片和马铃薯块茎上接种病原菌,不出现病斑或显著推迟病斑的出现。

Mei等[37]也发现表达AH L内酯酶基因aidH的P.carotovorum不能产生AH L信号分子,其在大白菜、马铃薯和萝卜上的致病力也显著下降。

一般认为产生这种表型的原因是病原菌产生的AH L信号分子被内酯酶及时降解而不能积累,致病基因不能有效表达;同时,寄主植物也获得更多的时间启动其自身防御系统来抵抗病原菌的进一步侵染[39]。

我国近年来也开展了AH L信号降解酶的应用研究,自多个芽孢杆菌菌株中克隆到aiiA基因,还发现植物青枯菌(Ralstonia solanacearum)菌株中与AiiD蛋白氨基酸序列一致性达到86%的aac基因编码的蛋白对细菌群体感应信号分子有降解作用[40]。

将aiiA基因转化西甜瓜细菌性果斑病菌(Acidovorax citrulli)后显著降低了菌株信号分子的产生和致病性[41];该基因转化拟南芥和魔芋后获得的转基因植株也对P.carotovorum引起的软腐病有明显的抗性[42,43]。

植物细菌病害的生防菌株也可通过获得AH Ls降解能力而提高其防病效果。

P seudomonas fluorescens P3本身不是一个高效的生防菌株,但转化了aiiA基因的P3菌株获得了AH Ls降解能力,能显著减轻Pectobacterium carotovorum引起的马铃薯软腐病和Agrobacterium tumef aciens引起的番茄冠瘿病[44]。

Qian等[45]将aiiA基因转化生防细菌Lysobacter enzymogenes OH11后,原本不能防治P.carotovorum软腐病的OH11菌株能降低该病原细菌在大白菜和仙人掌上造成的软腐症状。

413 阻止信号分子与受体蛋白的结合
AH L信号分子的类似物或拮抗剂可与AH Ls竞争其胞内特异受体———LuxR家族蛋白,从而破坏AH Ls的调控机制,使病原菌失去致病力。

海洋红藻(Delisea pulchra)分泌的卤化呋喃是一种AH L信号分子类似物,与信号分子竞争受体蛋白并使受体蛋白降解,抑制P seudomonas aeruginosa中QS系统介导的表型以及Pectobacterium carotovorum抗生素合成和致病因子的表
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达[46]。

Rasmussen等[47]发现豌豆、大豆和水稻等高等植物可分泌影响细菌AH L信号功能的特异化合物。

此外,在胡萝卜、番茄、辣椒和大蒜等植物中也发现了QS抑制物。

Ikeda等[48]研究表明,α2、β2、DM2β2和T M2β2C D(环式糊精)能与细菌产生的AH L信号分子形成复合物,使信号分子无法激活细菌的QS系统,从而终止QS调控的下游基因的表达。

还有研究者通过人工合成AH L分子的类似物以及随机筛选人工化合物库寻找QS抑制物,并取得了一定成果[49]。

但是,无论从动植物中提取天然化合物还是从人工化合物库中筛选QS抑制物,都会面临相同的问题,即所筛选的有效化合物是抑制了病原菌还是抑制了病原菌的QS 系统?Rasmussen等[47]设计的筛选体系,通过将1个致死基因置于QS控制的启动子下游,使得在有AH L信号分子存在时宿主菌不能存活,而当QS的抑制物发挥作用,抑制该启动子时,宿主菌能够存活下来,因此避免了筛选中的假阳性问题,显著提高了筛选效率。

5 结语
QS是细菌在漫长的进化中演化出的个体间调控机制,细菌利用这一机制在与寄主或环境中其它微生物互作中取得竞争优势。

而处于相同空间环境的其它细菌或真核生物在竞争压力下也逐步进化出干扰或破坏细菌QS系统的机制,已发现多种真菌和植物可产生AH Ls类似物,抑制或促进细菌QS系统的功能;淬灭QS信号的降解酶不仅在细菌中发现,酵母、植物、甚至哺乳动物细胞中也发现有AH L降解酶[29,30]。

这说明QS与QS的淬灭在自然环境中共同进化,自然界中存在着大量有待筛选的干扰细菌QS系统的化合物和酶资源。

QS系统作为细菌病害防治的靶点与以往的细菌病害防治原理完全不同,它不以杀死细菌或抑制病原菌生长为目的,而是干扰病原菌致病因子的正常表达,特异性地抑制病原细菌的致病性。

理论上,这一机制对病原细菌存活生长的压力较小,不易产生抗药性;同时,由于作用机制不同,干扰QS的制剂可与已有的杀细菌剂混用,这将有利于延缓抗性菌株的流行并相应地减少环境污染以及防治费用[50]。

QS信号分子淬灭酶在转基因植物上的应用研究也已取得初步进展,转基因植物对果胶杆菌引起的软腐病已表现出明显的抗性,显示出QS信号降解酶在转基因植物防治细菌病害方面的良好应用前景。

利用我国丰饶的微生物资源,开展QS系统干扰因子的筛选和基于QS系统淬灭机制的植物细菌病害防治,有望成为我国植物病害防治工作的重要方向之一。

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