拟南芥开花时间调控的分子基础

植物学报 Chinese Bulletin of Botany 2014, 49 (4): 469–482,

doi: 10.3724/SP .J.1259.2014.00469 ——————————————————

收稿日期: 2013-10-18; 接受日期: 2014-05-04

基金项目: 国家自然科学基金(No.31170204)、广东省自然科学基金(No.S2011020002167)和羊城学者科研项目(No.12A001G) * 通讯作者。E-mail: changentian@

拟南芥开花时间调控的分子基础

张艺能, 周玉萍, 陈琼华, 黄小玲, 田长恩*

广州大学生命科学学院, 植物抗逆基因功能研究广州市重点实验室, 广州 510006

摘要 在合适的时间开花对大多数植物的生存和成功繁衍极为重要。开花时间受错综复杂的环境因素和植物自身的遗传因子影响, 由开花调控因子所构成的光周期、春化、温度、赤霉素、自主以及年龄等至少6条既相互独立又相互联系的遗传途径调控。该文综述了有关拟南芥(Arabidopsis thaliana )开花时间调控的分子机制的最新研究进展, 并对今后的研究进行了展望。

关键词 开花时间, 开花调控, 拟南芥, 光周期, 春化

张艺能, 周玉萍, 陈琼华, 黄小玲, 田长恩 (2014). 拟南芥开花时间调控的分子基础. 植物学报 49, 469–482.

开花是高等植物由营养生长向生殖生长转变的一个非常重要的发育过程, 只有在适当的时期完成开花才能保证植物个体的正常发育和后代繁衍。因此, 开花是植物最重要的生活史性状, 在植物生产和物种进化中起到核心作用(罗睿和郭建军, 2010)。此外, 通过对农作物或园艺作物开花时间的调控还可以获得重要的农业价值或观赏价值(张素芝和左建儒, 2006)。

开花时间的调控是一个非常复杂的过程, 受自身遗传因子和外界环境因素两方面的共同影响, 二者所产生的多种信号汇集在一起, 实现对开花时间的精准控制(孙昌辉等, 2007)。目前, 对植物开花时间调控的理解主要是通过对模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana )成花的生理学和遗传学的研究获得的。迄今, 已经探明包括光周期、春化、温度、赤霉素、自主以及年龄等6条遗传途径参与调控拟南芥的开花时间(Srikanth and Schmid, 2011)。本文总结了多年来对拟南芥开花时间的分子调控机制的研究成果, 着重论述近几年的最新进展, 同时对今后的研究进行了展望。

1 光周期途径

光周期是影响植物开花的重要因素。光周期途径是植

物的光受体感受光信号后, 作用于生物钟, 进而启动或者抑制开花的过程。拟南芥是一种典型的长日照植物, 长日照促进其开花, 短日照则抑制其开花。

不同波长的光信号由叶片上的光受体接收和识别。目前, 在植物中发现的光受体主要有3类: 光敏色素(phytochromes)、隐花色素(cryptochromes)和向光素(phototropin)(Schäfer and Nagy, 2006)。光敏色素主要吸收红光和远红光, 拟南芥至少有PHYA 、PHYB 、PHYC 、PHYD 和PHYE 五种光敏色素。PHYA 促进开花, 而PHYB 抑制开花(雍伟东等, 2000); PHYC 抑制短日照下开花, 并在长日照下和PHYA 一起促进开花(Monte et al., 2003); PHYD 和PHYE 抑制开花, 并与PHYB 的功能有重叠(Devlin and Kay, 2000)。隐花色素主要吸收蓝光和紫外光, 拟南芥主要有CRY1、CRY2和CRY3三种隐花色素。CRY1和CRY2均促进开花(雍伟东等, 2000); CRY3是否涉及开花时间调控尚不明确。迄今, 尚未发现向光素参与植物开花时间调控。

光受体感知光周期后将信号传给生物钟, 通过后者完成对日照长度的测量。房迈莼等(2005)和田素波等(2010)详细介绍了位于光受体下游的生物钟调节因子, 如ELF3(EARLY FLOWERING 3)、ELF4、PIF3(PHYTOCHROME INTERACTING FACTOR 3)、ZTL(ZEITLUPE)、FKF1(FLAVIN-BINDING KEL

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CH REPEAT F-BOX 1)和DET1(DEETIOLATED 1)等分别介导不同光受体的光信号输入。这些基因突变会引起生物节律变化。

根据McClung(2006)对生物钟分子模型的总结, 拟南芥具有维持和重设生物钟的负反馈调节环, 主要由CCA1(CIRCADIAN CLOCK ASSOCIATED 1)、LHY(LATE ELONGATED HYPOCOTYL)和TOC1/ APRR1(TIMING OF CAB OF EXPRESSION 1/AR- ABIDOPSIS PSEUDO-RESPONSE REGULATOR 1)组成。生物钟的昼夜节律变化正是基于LHY、CCA1和TOC1/APRRs转录和翻译水平的昼夜周期性变化(田素波等, 2010)。LHY和CCA1属于MYB转录因子家族。TOC1是拟南芥伪应答调节蛋白, LHY和CCA1清晨时由光激活表达, 新合成的LHY和CCA1结合到TOC1启动子上, 抑制后者的表达。同时, 蓝光促进ZTL和GI(GIGANTEA)互作, 通过泛素-蛋白酶体系降解TOC1(田素波等, 2010)。所以, 白天开始时LHY和CCA1逐渐增加, TOC1逐渐减少。有趣的是, TOC1是LHY和CCA1表达所必需的促进因子, 因此TOC1受抑制将导致LHY和CCA1的表达下调。LHY和CCA1的水平在夜间降到最低, 解除对TOC1的表达抑制, TOC1的量逐渐升高, 再次启动LHY和CCA1的表达, 从而进入新一轮循环(田素波等, 2010)。

处于生物钟信号输出途径的重要基因有CO(CONSTANS)、GI和FT(FLOWERING LOCUS T)。CO编码1个具B-box锌指结构的转录因子, 其表达受生物钟调控, 产生24小时的周期性振荡(An et al., 2004)。

CO的转录水平受到FKF1和GI调控, 该调控是通过FKF1-GI复合物和CDFs(CYCLING DOF FAC-TOR)互作实现(Imaizumi et al., 2005; Fornara et al., 2009)。CDFs家族是一类转录因子, 其中CDF1能与CO的调控区结合, 抑制其转录(Imaizumi et al., 2005)。研究表明, 这3个基因的表达本身也受生物钟调控。长日照下, CDF1首先合成并结合到CO启动子上, 当GI积累到一定量时, 形成CDF1-GI复合物, 抑制CO转录; 在光照大约13小时后, FKF1和GI的蛋白量达到峰值, 形成FKF1-GI复合物, 激活CO转录(Imaizumi et al., 2005; Sawa et al., 2007)。但是, 在短日照下, GI和FKF1的蛋白量分别在光照7和10小时达到峰值, 不能形成FKF1-GI复合物进而激活CO转录(Sawa et al., 2007; Fornara et al., 2009)。所以, FKF1、GI和CDFs的互作导致长日照下CO的转录水平高于短日照。

CO在转录后还受到其它蛋白的调控。隐花色素信号途径的下游组分COP1(CONSTITUTIVELY PHOTOMORPHOGENIC 1)具有E3泛素连接酶的功能, 借助其重复的WD结构域(WD-repeat domain)与CO结合, 并使后者降解(Liu et al., 2008b)。拟南芥SPA(SUPPRESSOR OF PHYA-105)家族有4个成员, 均具类似于COP1的WD结构域, 能与CO结合, 间接地使后者降解(Laubinger and Hoecker, 2003; Laubinger et al., 2006)。光受体还通过光质调控CO。例如, CRY1和CRY2在蓝光下使CO稳定; PHYA在远红光下使CO稳定(Schepens et al., 2004); 而PHYB 在红光下使CO不稳定(Valverde et al., 2004; Jang et al., 2008)。此外, DNF(DAY NEUTRAL FLOWER-ING)蛋白以独立于GI/FKF1/CDF的方式调控CO。dnf 突变体因CO的生物钟节律被破坏而呈现早花表型, 但其分子机制尚不清楚(Morris et al., 2010)。

以上因子对CO调控的结果是: 长日照下, CO在黄昏时积累; 短日照下, CO不能稳定产生和积累, 因而使拟南芥能够感知日照长度的周期性变化, 适时完成营养生长向生殖生长的过渡。

GI除了与FKF1协同参与CO的转录调控外, 还能调控miR172(microRNA172)的加工, 使miR172水平在长日照下比短日照下高。而miR172通过抑制FT的抑制子如TOE1(TARGET OF EAT 1)、TOE2、SMZ(SCHLAFMUTZE)和SNZ(SCHNARCHZAPF EN)等mRNA的翻译以及抑制AP2(APETALA 2)转录后的剪切而促进开花(徐雷等, 2011)。

光周期信号在叶片产生, 必须传递到茎尖分生组织才能诱导成花。其分子机制曾经是学者们探究的热点。经长期研究, Corbesier等(2007)最终发现FT蛋白是从叶片运输到茎端分生组织诱导成花的信号物质。

在叶片中, FT的表达依赖于CO(Wigge et al., 2005; Corbesier et al., 2007)。CO超表达植株的FT mRNA大量增加, 开花提前; 而CO超表达的ft突变体仍呈迟花表型(An et al., 2004), 表明FT位于CO的下游。FD(FLOWERING LOCUS D)是分生组织特异性的bZIP转录因子, 在成花诱导发生之前存在于茎尖分生组织中, 能与FT结合形成FT-FD复合物, 激活花