超声诊断克罗恩病的研究进展

综 述
收稿日期：2019-01-02
[文章编号] 1672-8270(2019)05-0131-05 [中图分类号] R445.1 [文献标识码] A
Research progress of ultrasonography diagnosis for Crohn's disease/ZU Yuan, QIAN Lin-xue//China Medical Equipment,2019,16(5):131-135.
[Abstract] Crohn's disease (CD) is a intestinal inflammatory disease with chronic non-specific, which mainly clinical manifestation included recurrent abdominal pain and diarrhea. When it is severe, Crohn's disease can cause constitutional symptoms such as emaciation and anemia which would seriously affect the living quality of patients. Routine computed tomography (CT), magnetic resonance imaging (MRI), colonoscopy and other examination methods have some disadvantages at certain degree in diagnosing disease, which are not conducive to long-term follow-up and dynamic observation for patient's situation. While ultrasonography is simple, radiation-free, repeatable and non-invasive, and it could be repeatedly used to examine and assess the severity degree, activity and therapeutic effect of CD in diagnosis of CD according to actual requirement. Therefore, this paper aims to summarize the ultrasonographic findings of CD, the activity of ultrasound-evaluation CD, ultrasonic diagnosis of CD complication, differential diagnosis of ultrasound for CD and the influence factors of ultrasonic diagnosis for CD. And this paper also assesses the significances of ultrasonography in CD diagnosis, differential diagnosis of CD and evaluation of CD activity, and it states the research progress of ultrasonography in diagnosing CD.[Key words] Crohn's disease; Ultrasound; Inflammatory activity
[First-author’s address] Department of Ultrasound, Beijing Friendship Hospital, Capital Medical University, Beijing 100050, China.
[摘要] 克罗恩病(CD)是慢性非特异性肠道炎症性疾病，以反复腹痛和腹泻为主要临床表现，病情严重时可引起消瘦及贫血等全身症状，严重影响患者生活质量。

常规X射线计算机断层扫描(CT)、磁共振成像(MRI)及肠镜等检查方法在诊断该疾病时均存在一定弊端，不利于患者长期随访及病情的动态观察。

而超声检查具有简便、无辐射、可重复及无创等优点，在CD 诊断中可根据需要多次检查评估CD的严重程度、活动性及治疗效果，为此，对CD的超声表现、超声评价CD的活动性、CD并发症的超声诊断、超声对CD的鉴别诊断以及超声诊断CD的影响因素等进行综述，评估超声检查对CD诊断与鉴别诊断，以及CD活动性评价的重要性，阐述超声诊断CD的研究进展。

[关键词] 克罗恩病；超声；炎症活动性
DOI: 10.3969/J.ISSN.1672-8270.2019.05.036
祖 圆① 钱林学①*
超声诊断克罗恩病的研究进展
①首都医科大学附属北京友谊医院超声科 北京 100050*通信作者：qianlinxue2002@
作者简介：祖圆，女，(1988- )，硕士，医师，从事超声诊断工作。

中国医学装备2019年5月第16卷第5期 China Medical Equipment 2019 May V ol.16 No.5
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[22][23]克罗恩病(Crohn's disease，CD)是慢性非特异性肠道炎症性疾病，属炎性肠病的亚型，其发病与遗传、免疫、环境及精神等多因素相关。

我国以18～35岁青壮年好发，常以腹痛和腹泻等消化道症状起病，进而引起消瘦及贫血等全身性症状，且多反复发作，严重影响患者生活质量[1-2]。

目前，CD诊断的主要依据是肠镜及病理诊断，肠镜的主要表现为黏膜节段性炎症样病变、纵行溃疡和鹅卵石样外观，虽能显示肠黏膜表面变化情况，但不能反应肠壁整体结构及肠外变化情况，且因其为侵入性检查，往往造成患者心理恐惧与排斥。

X射线计算机断层扫描(X-ray computed tomography，
CT)及磁共振成像(magnetic resonance imaging，MRI)虽可观察肠道及肠外腹腔病变，却不宜反复检查和长时间动态观察[3]。

超声具有简便、无辐射、可重复及无创等特点，可根据需要多次检查评估CD的严重程度、活动性及治疗效果，已在其诊治过程中得到广泛重视[4-6]。

1 CD经腹肠道超声检查方法
患者超声检查前一晚常规禁食，口服不可吸收的无回声对比剂(常用聚乙二醇电解质)进行肠道准备，以充盈肠腔、减少肠腔内气体和肠蠕动。

①检查时先应用经腹凸阵探头(频率为2～5 MHz)自右下腹顺时针依次扫查回盲部、升结肠、横结肠、降结肠和乙状结
综 述
肠，最后再回到脐周观察剩余肠段。

必要时可经会阴或经直肠扫查，观察肛周或直肠病变；②使用高频线阵探头(频率为7.5～14MHz)重点观察可疑病变肠管[7]。

检查中注意观察病变部位、累及肠管长度、肠壁厚度、层次结构和回声变化，有无局部狭窄及扩张和周围肠系膜等情况；③采用彩色多普勒及能量多普勒观察病变部位肠壁血流灌注情况，正常肠壁超声下由内向外可显示5层，依次为黏膜层高回声、黏膜肌层低回声、黏膜下层高回声、肌层低回声及浆膜层高回声。

2 CD超声表现
2.1 好发部位及主要病理表现
CD可累及消化道任何部位，以回盲部及末段回肠为主，较少累及上消化道，多为节段性和透壁性炎症，局限于小肠(30%～40%，其中90% 累及末段回肠)或结肠(15%～25%)，也可同时累及小肠和结肠(40%～55%)。

活动期以黏膜层及黏膜下层病变为主，逐步向浆膜层扩展，甚至突破浆膜层形成肠瘘，由于病情反复发作，肠壁纤维结缔组织增生并纤维化改变可导致肠壁不规则节段性增厚。

2.2 主要超声表现
既往研究显示，常规超声检查CD的灵敏度为67%～96%，特异度为79%～100%[8-10]。

其主要超声表现为：①肠壁增厚(≥4mm)，正常肠壁层次结构模糊或消失，尤以黏膜下层增厚及回声增高更为显著；②深溃疡形成，黏膜下层强回声线连续性中断；③受累肠管僵硬，肠蠕动改变，结肠袋消失；④透壁炎症时可见周围脂肪层回声增强，即脂肪爬行征；⑤肠壁血流信号较正常增多；⑥内瘘、窦道和脓肿形成；⑦其他常见表现如炎性息肉、肠系膜淋巴结肿大和腹腔积液等。

3 超声评价CD活动性
临床判断CD活动性主要采用CD活动指数(Crohn's disease active index，CDAI)，包括腹泻次数、腹痛程度、一般情况、肠外症状、是否应用止泻药物、有无腹部包块、红细胞比容及体重。

若CDAI评分＞150分，则判断病变处于炎症活动期，反之处于缓解期。

3.1 常规经腹肠道超声
常规超声评价CD活动性主要依靠肠壁增厚、病变范围及肠壁结构等。

Fraquelli等[11]研究指出，当以肠壁厚度＞3mm为肠壁增厚标准时，诊断CD的灵敏度和特异度分别为88%和93%；以肠壁厚度＞4mm为肠壁增厚标准时，诊断CD的灵敏度降为75%，但特异度提高到97%，故认为以肠壁厚度＞4mm为初诊病例CD诊断标准可提高诊断准确率，肠壁厚度＞3mm对提示随诊患者病情复发有一定参考价值。

Panes等[12]也认为，以4mm为肠壁增厚临界值更有助于准确诊断，应注意的是肠壁增厚应在纵向和横向扫查时均能显示。

刘畅等[13]首次引入内侧肠壁及外侧肠壁的概念，其中内侧肠壁包括黏膜层、黏膜肌层及黏膜下层，以黏膜下层高回声最为明显，其次为黏膜肌层低回声；外侧肠壁包括固有肌层及浆膜层，以固有肌层低回声为主，其认为CD活动期肠壁层次模糊不清，缓解期分层虽可重新出现，但由于肠壁纤维化导致层次依然减少，完全区分肠壁三明两暗结构十分困难；而肠壁二分法则可用来快速分析CD活动期和缓解期的不同表现。

黏膜下层为疏松结缔组织，富含血管及淋巴管，故黏膜下层受炎症影响最为显著，即肠壁增厚以内侧肠壁为主。

3.2 能量多普勒超声
炎症性肠病的肠壁微循环量增加，能量多普勒能观察到肠壁内细小低速微小血流，能评估肠壁血管化程度，判断疾病活动性。

能量多普勒检查不受声速角度、血管走行及流速的影响，且对低速血流灵敏度更高。

Limberg分型将能量多普勒观察到的肠壁厚度及其血管化程度分5型：①Limberg 0型，正常肠壁；
②LimbergⅠ型，肠壁增厚；③LimbergⅡ型，肠壁增厚并有较短的血管出现；④Limberg Ⅲ型，肠壁增厚且出现较长血管；⑤Limberg Ⅳ型，肠壁增厚且出现能与肠系膜相连的长血管。

分型越高提示炎症活动性越高，该分型可半定量评估肠壁内血流情况，已被临床广泛采纳[14]。

有研究发现，能量多普勒的Limberg分型对CD活动度的评估，与基于内镜及病理学的CDAI评分存在差异，可能与仪器对低速血流的灵敏度、仪器血流参数的调节及操作者的经验等因素有关，故单纯基于能量多普勒的CD活动度评估尚存在一定误判风险[15]。

3.3 彩色多普勒血流参数
CD活动期时，肠道炎症可引起肠壁充血和水肿，进而血管扩张、血流增加。

多数研究发现，彩色多普勒超声检查腹部血管的血流动力学参数对CD活动度的评价有一定意义：Mirk等[16]发现溃疡性结肠炎(ulcerative colitis，UC)和CD活动期患者的肠系膜下动脉(inferior mesenteric artery，IMA)血流频谱收缩期和舒张期流速增高，频带增宽；Sjekavica等[17]研究发现，CD活动期肠系膜上动脉(superior mesenteric artery，SMA)的阻力指数(resistance index，RI)值较缓解期显著下降；龚黎等[18]比较29例CD活动期患者与32例因非肠道病变患者腹腔动脉(celiac artery，
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CA)、SMA和IMA的彩色多普勒参数，发现CD组CA 的收缩期峰值血流速度(peak systolic velocity，PSV)值和RI值较对照组显著升高(P =0.0001)；CD组SMA 的舒张末期血流速度(end diastolic velocity，EDV)值较对照组升高(P =0.03)；CD组IMA的EDV值较对照组降低(P =0.04)，认为CD活动期CA、SMA和IMA 的血流动力学参数发生显著改变，对诊断CD和评估其活动性具有一定价值。

若继续对比研究CD活动期及缓解期彩色多普勒血流动力学参数，则对疾病活动性的评价意义更有说服力。

3.4 经静脉超声造影检查
经静脉超声造影是显示肠壁血管微灌注最灵敏的方法，组织学研究表明，应用超声造影可显著提高病变肠壁血管的显示率。

Romanini等[19]通过对炎性肠病的超声造影、肠镜及病理学活检对比研究发现，组织病理学上活动期炎性肠病病变段肠壁的微血管密度及血流量明显高于缓解期。

CD超声造影主要表现为4种模式：①肠壁全层高增强；②肠壁内层(黏膜层、黏膜肌层及黏膜下层)高增强；③仅黏膜下层高增强；④肠壁无增强。

其中③和④主要见于CD缓解期患者，①和②主要见于活动期患者。

以此判断病变活动性的灵敏度为93.5%，特异度为93.7%(以肠镜检查及活检结果为金标准)。

徐大华等[20]以21例活动期和18例缓解期CD患者二维超声下肠壁最厚处为研究对象，比较其超声造影参数，发现活动期患者的肠壁厚度、峰值强度及上升斜率明显高于缓解期(P ＜0.05)。

活动期主要表现为肠壁全层同步增强及以内侧肠壁(黏膜层、黏膜下层和黏膜下肌层)为主的高增强，缓解期则以内侧肠壁稍高于外侧肠壁的稍高增强为主，强度明显低于活动期。

魏淑萍等[21]研究显示，炎症活动期CD患者超声造影主要表现为2种灌注特征：黏膜下层普遍高增强(41.7%，5/12)，或由管壁内侧(黏膜层)开始增强，并逐渐往外侧管壁增强(58.3%，7/12)。

缓解期也表现为2种灌注特征：由管壁外侧开始增强，并逐渐往内侧管壁增强(71.4%，5/7)，或表现为肠壁低或无增强(28.6%，2/7)。

此原因是炎症活动期内侧肠壁新生血管数量增加，炎症缓解期肠壁出现纤维化，毛细血管明显减少。

陈瑜君等[22]及刘畅等[13]比较不同Limberg分型患者的超声造影增强模式及增强时间，发现LimbergⅡ型主要表现为内侧肠壁增强，而Ⅲ型和IV型主要表现为肠壁全层增强，即炎症越重，血管扩张越严重，同时显示内侧肠壁是炎症最早的发生部位。

Limberg分
型越高，超声造影流入时间及达峰时间越早，以此判断CD的活动性。

目前学者普遍认为，CD活动期造影峰值强度高于缓解期，且达峰时间早于缓解期，故超声造影对CD疾病活动度的判断有一定指导意义，并可用于疾病的疗效评估及长期随访，但对活动期及缓解期造影不同模式的认识还需进一步扩大样本量得出[23]。

3.5 超声弹性成像
超声弹性成像技术检测肠道纤维化具有较好的可靠性，有助于无创性体内鉴别炎性狭窄和纤维性狭窄，使患者避免不必要的手术[24-25]。

Baumgart等[26]对比研究10例CD患者病变肠管弹性成像及手术病理学结果，发现肠管硬度与病理学纤维化程度呈正比。

4 CD并发症超声诊断4.1 肠腔狭窄
CD患者肠腔狭窄发生率为12%～54%，严重影响患者生活质量。

肠腔明显狭窄患者行肠镜检查时由于内镜通过困难，未能进一步评价远端肠管病变情况，而经腹肠道超声检查则不受此影响。

肠腔狭窄超声声像图表现为：肠壁显著增厚，肠腔变窄并伴近端肠管扩张(肠腔＞3 cm)。

肠道超声检查可发现约80%的肠腔狭窄，重度狭窄的诊断准确率高达90%以上。

杨士彦等[27]比较炎症活动期和缓解期肠腔狭窄情况，发现活动期肠腔狭窄明显多于且重于缓解期，这是由于炎症活动期肠黏膜充血和水肿严重所致，此时超声表现为肠腔缩窄，内可见细窄的气体强回声，与肠镜检查结果一致。

4.2 其他并发症
经腹超声检查可发现腹腔脓肿、腹腔淋巴结肿大及腹腔积液等，对临床诊治具有一定指导意义[28]。

Rodgers等[29]报道，在CD患者中检出并发症肠腔狭窄、肠瘘和脓肿的灵敏度分别为86%、78%和90%，特异度分别为90%、95%和99%，阳性预测值分别为83%、86%和90%，阴性预测值分别为92%、91%和99%。

李少春等[30]对50例CD患者并发症进行观察，最终确诊40例存在并发症，分别为腹腔脓肿6例、肠腔狭窄26例、肠瘘5例及肠梗阻3例。

腹部超声诊断并发症的准确率为82.5%，而X射线诊断并发症的准确率仅60.0%。

数据显示，虽腹部超声诊断准确率高于X射线，但超声检查仍存一定盲区。

5 超声对CD的鉴别诊断5.1 结肠型CD 与UC 的鉴别
CD虽可累及胃肠道各个部位，但以回盲部病变最为多见。

当CD病变发生在结肠时，与UC的临床表
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由于二者炎症累及肠道层次结构不同，而经肠镜微探头超声(mini probe sonography，MPS)可清晰显示胃肠道管壁层次结构及周围情况，有助于结肠型CD 和UC的鉴别[32]。

刘浏等[33]采用MPS仔细观察病变最严重处管壁总厚度(total wall thickness，TWT)、黏膜层、黏膜下层和固有肌层厚度，发现UC组肠壁增厚特点为连续、对称且相对均匀，增厚以黏膜层和黏膜下层更为明显；CD组肠壁增厚特点为全层肠壁不均匀环型增厚，以黏膜下层和固有肌层明显，局部可出现黏膜缺损。

5.2 CD 与肠道肿瘤的鉴别
CD的超声影像还可出现靶环征，此时需与肠道内肿瘤性病变的“靶环征”和“假肾征”相鉴别。

检查时应注意观察患者的总体临床表现与病程是否呈正比，还需观察病变肠道周围的表现。

一般而言，肠道内肿瘤的靶环征呈偏心性生长，且病变累及肠道的范围不及CD长。

Zhang等[34]研究表明，超声造影有助于炎性肠病和结肠癌的鉴别诊断。

炎性肠病时肠壁增厚却不破坏肠壁分层，超声造影时可见“齿梳状”血管，呈均匀增强及快进快出的增强模式；而结肠癌超声造影时血管较为杂乱，呈不均匀增强及慢进慢出的增强模式。

5.3 腹腔炎性包块的鉴别
CD患者常合并腹腔炎性包块，主要包括肠周蜂窝织炎和腹腔脓肿。

由于二者临床处理方法不同，应尽可能加以鉴别。

常规超声下二者表现极其相似，而超声造影表现则大不相同。

肠周蜂窝织炎造影时表现为动脉期高增强，而脓肿则表现为无增强。

6 超声诊断CD的影响因素6.1 操作者技术水平与患者体型
肠道超声检查较为复杂，操作者经验不足、患者肥胖及CD病变早期时容易出现漏诊与误诊。

6.2 病变部位
超声诊断末段回肠病变灵敏度可高达95%；诊断结肠病变灵敏度为88%；部分横结肠因解剖位置变异不易观察，诊断灵敏度为82%；诊断空肠病变灵敏度最低为72%；直肠及肛门区因位置深且受盆腔脏器及骨骼遮挡难以清晰显示[27]。

6.3 病变厚度
彩色多普勒、能量多普勒、超声造影以及超声弹
性成像都依赖病变肠壁厚度，当肠壁厚度较薄时将影响上述检查的观察效果。

7 展望
肠道超声检查具有方便、快捷、无创和可重复等优点，在CD的诊断与鉴别诊断和活动性评价等方面发挥着日趋重要的作用。

经静脉超声造影、超声弹性成像等新技术的出现丰富了超声检查手段，可从形态、功能、微血管灌注及硬度等多方面提供CD病变信息，拓展了疾病诊断思路。

目前，尽管超声检查仍存在一定局限性，但其在CD诊断中的作用是肯定的，相信随着新技术的发展，超声检查将在临床工作中获得更多应用与重视。

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