空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响

51卷
空心莲子草叶片特征及生长期对莲草
直胸跳甲产卵选择的影响
史梦竹1，李建宇2，3，池丽霞1，马妍丽3，郑丽祯2，傅建炜1，
3*
（1福建省农业科学院农业质量标准与检测技术研究所/福建省农产品质量安全重点实验室，福州
350001；2福建省农业科学院植
物保护研究所/福建省作物有害生物监测与治理重点实验室/农业农村部福州作物有害生物科学观测实验站，福州
350013；
3
福建农林大学/闽台作物有害生物防控国家重点实验室，福州
350002）
摘要：【目的】明确空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响，为莲草直胸跳甲的大量繁殖
及空心莲子草的生物防治提供指导。

【方法】采用选择性试验，接虫后24h 测定莲草直胸跳甲对空心莲子草的叶位、叶片性状（长宽比和表皮毛密度）的产卵选择情况；采用笼罩试验，测定空心莲子草生长期（苗期、生长期和老叶期）以及原有落卵量（0、1、2和4块/株）对莲草直胸跳甲产卵选择的影响。

【结果】莲草直胸跳甲成虫喜好产卵在叶位3和叶位4上，在叶位3和叶位4上的卵块数和卵粒数分别占总数的81.52%和81.10%，显著高于叶位1和叶位2（P <0.05，下同），且这2个叶位的平均叶片长宽比显著大于叶位1和叶位2；偏好在叶背表皮毛密度适中的叶片产卵。

莲草直胸跳甲对空心莲子草叶片背面（95.65%）和靠近叶片端部（61.96%）位置的产卵选择率显著高于叶片正面（4.35%）和叶片基部（38.04%）位置。

莲草直胸跳甲对生长期植株和未被产卵的空心莲子草叶片的产卵选择率分别为55.09%和45.26%，显著高于其他处理。

【结论】莲草直胸跳甲喜好将卵产在叶片长宽比较大的空心莲子草的叶位3和叶位4，被产卵叶片表皮毛密度适中；莲草直胸跳甲对空心莲子草叶片背面和靠近叶片端部的位置产卵选择率高，且偏好在生长期植株和未被产卵的空心莲子草叶片上产卵。

关键词：莲草直胸跳甲；空心莲子草；产卵选择；叶片特征；生长期；落卵量中图分类号：S476文献标志码：A 文章编号：2095-1191（2020）09-2174-07
收稿日期：2020-02-18基金项目：国家自然科学基金项目（31901951）；国家自然科学基金项目延伸研究项目（GJYS2019002）；福建省农业科技重大专
项（2017NZ0003-1-1）；福建省农业科学院科技创新团队建设项目（STIT2017-1-12）
作者简介：*为通讯作者，傅建炜（1974-），博士，研究员，主要从事生物安全和农产品质量安全研究工作，E-mail ：fjw9238@163.
com 。

史梦竹（1984-），主要从事生物安全和农产品质量安全研究工作，E-mail ：mengzhu611@
Effects of Alternanthera philoxeroides leaf characteristics and growth period on oviposition preferences and selection of
Agasicles hygrophila Selma &Vogt
SHI Meng-zhu 1，LI Jian-yu 2，3，CHI Li-xia 1，MA Yan-li 3，ZHENG Li-zhen 2，FU Jian-wei 1，
3*
（1Institute of Quality Standards &Testing Technology for Agro-Products ，Fujian Academy of Agricultural Sciences/
Fujian Key Laboratory of Agro-products Quality &Safety ，Fuzhou 350001，China ；2
Institute of Plant Protection ，Fujian Academy of Agricultural Sciences/Fujian Key Laboratory for Monitoring and Integrated Management of Crop Pests/Fuzhou Scientific Observing and Experimental Station of Crop Pests ，Ministry of Agriculture and Rural Affairs ，Fuzhou
350013，China ；3
Fujian Agriculture and Forestry University/State Key Laboratory of Ecological Pest Control
for Fujian and Taiwan Crops ，Fuzhou 350002，China ）Abstract ：【Objective 】The effects of leaf characteristics and growth period of Alternanthera philoxeroides on the ovi-position preferences and selection of Agasicles hygrophila Selma &V ogt were determined to provide guidance for the mass
rearing of A .hygrophila and biological control of A.philoxeroides.【Method 】A selective test was conducted to determine the oviposition of A.hygrophila on different leaf positions and leaf characters （length-width ratio and trichome density ）of A .philoxeroides after 24h ，and the effects of A.philoxeroides growing period （seedling stage ，growing stage and later growth stage ）and the existed egg amount （0，1，2，4egg clusters per plant ）on the oviposition selection of A.hygrophila were studied by cage method.【Result 】The results showed that A.hygrophila adults preferred to lay eggs on leaf position 3and leaf position 4，egg clusters and egg number on leaf position 3and leaf position 4accounted for 81.52%and 81.10%of the total ，which were significantly higher than those of leaf positions 1and 2（P <0.05，the same below ）.And the average leaf length to width ratio of these two leaf positions was higher than those of leaf position 1and 2.A .hygrophi-
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0引言
【研究意义】空心莲子草（Alternanthera philoxe-roides）隶属于苋科（Amaranthaceae）莲子草属（Alter-nanthera Forsk），是一种外来入侵恶性杂草，原产于巴西，现已遍及美洲、澳洲、亚洲和非洲的许多国家和地区（Shi et al.，2019），对我国生物多样性和农业生态系统等造成了严重危害，被列为我国首批16种重要外来入侵物种之一（中国国家环境保护总局和中国科学院，2003）。

莲草直胸跳甲（Agasicles hy-grophila Selma&V ogt）隶属于鞘翅目（Coleoptera）叶甲科（Chrysomelidae），起源于南美洲，是空心莲子草的专食性天敌（Guo et al.，2012），用于外来入侵杂草空心莲子草的生物防治，防控效果显著（周忠实等，2011；史梦竹等，2012）。

昆虫与植物经过长期的协同进化，已形成各种互作关系。

昆虫的产卵行为是其发育过程中繁衍后代、维持种群数量的重要环节（杨小凡等，2017）。

昆虫的产卵选择性是反映昆虫与寄主植物之间的相互关系之一，对后代的存活和生长发育具有重要作用，合适的寄主植物可为幼虫提供良好的食物来源，使种群适合度最大化，昆虫常将卵产在最适宜后代生长发育的寄主植物和部位（Doddala et al.，2016）。

因此，研究空心莲子草叶片特征对莲草直胸跳甲产卵选择的影响，有助于更好地掌握该虫的产卵习性，对莲草直胸跳甲的大量繁殖和空心莲子草的生物防控均具有重要意义。

【前人研究进展】寄主植物选择在昆虫进化过程中具有重要作用，对于植食性昆虫而言，植物不仅是昆虫的食物来源，更为其提供生活场所，繁衍后代（董子舒等，2017）。

寄主植物的种类和部位在昆虫产卵选择中具有重要影响。

何超等（2018）在实验室条件下采用生物测定法研究了八角、花椒和生姜等6种非寄主植物对井上蛀果斑螟（Assara inouei）成虫寿命和产卵等生物学指标的影响，结果发现八角对井上蛀果斑
螟的产卵量和繁殖力均有较强的抑制作用；孔维娜等（2018）在室内进行了梨小食心虫（Grapholita mo-lesta）雌虫对不同种类（桃、梨和苹果）寄主嫩梢和果实的产卵选择性试验，发现不同世代梨小食心虫的产卵地点受到不同寄主种类的显著影响，越冬代、第2代和第3代雌虫偏爱在梨果、桃梢上产卵；巴吐西等（2020）比较分析了草地贪夜蛾对玉米和小麦两种作物的产卵选择性，结果表明草地贪夜蛾更喜欢在玉米上产卵，且在叶片与茎秆上的产卵量存在显著差异。

寄主植物形态结构也是影响植食性昆虫对产卵寄主定位的关键因素。

Kadej等（2018）调查了Erio-gaster catax在796种寄主植物上的产卵情况，发现雌虫多在寄主植物的躯干和上半部分产卵，而避免在浓密的灌木冠层内产卵。

寄主的生长生育期也会影响昆虫产卵选择。

修春丽等（2017）研究了绿盲蝽（Apolygus lucorum）成虫对初花期与盛花期葎草的产卵选择性，发现绿盲蝽卵主要集中产在葎草花上，而幼芽、嫩茎和叶柄上落卵量较低，证实绿盲蝽成虫对盛花期葎草的产卵偏好习性；Malheiro等（2018）的研究也表明，橄榄的成熟过程是影响橄榄果蝇［Bactrocera oleae（Rossi）］产卵的重要因素。

针对莲草直胸跳甲的研究多集中在其生态适应性和防控能力等方面，而对莲草直胸跳甲产卵选择的研究报道相对较少。

陈磊等（2009）研究了莲草直胸跳甲成虫产卵选择性与幼虫发育适合度的关系，指出该虫嗜好在中部叶片背面产卵，幼虫更喜欢在叶背取食；傅建炜等（2011）研究表明，莲草直胸跳甲成虫嗜好栖息于空心莲子草顶端嫩叶，产卵偏好在第2和3节叶片上，化蛹则主要选择在3~5节。

【本研究切入点】目前空心莲子草已在我国20个省（市）发生危害（卢东升等，2018），由于其具有极强的繁殖能力，极易暴发成灾，导致农业生态环境被破坏。

天敌莲草直胸跳甲的大量繁殖有助于空心莲子草的生物防治。

然
la adults laid more eggs on leaves with moderate density of trichome on the leaf back.The oviposition selection rate on the leaf back（95.65%）and near the top of the leaves（61.96%）was significantly higher than that of the leaf front（4.35%）and leaf base（38.04%）.The oviposition selective rates on the plants during the growing period and on the leaves of A. philoxeroides which were not laid were55.09%and45.26%，respectively，which were significantly higher than other treatments.【Conclusion】A.hygrophila likes to lay eggs in the leaves of position3and position4with the high ratio of leaf length to width and the moderate density of trichome；the oviposition selection rates are higher on the back and near the tip of A.philoxeroides leaves，A.hygrophila adults prefer to lay eggs on the growing plants and on the leaves of A.philoxe-roides without eggs.
Key words：Agasicles hygrophila Selma&V ogt；Alternanthera philoxeroides；oviposition preferences and selec-tion；leaf characteristics；growth period；existed eggs
Foundation item：National Natural Science Foundation of China（31901951）；Extension Project of National Natural Science Foundation of China（GJYS2019002）；Major Project forAgriculture Science and Technology of Fujian（2017NZ0003-1-1）；Project for Science and Technology Innovation Team Construction of Fujian Academy of Agricultural Science （STIT2017-1-12）
史梦竹等：空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响
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而，关于空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响鲜有报道。

【拟解决的关键问题】采用选择性和笼罩试验开展寄主植物空心莲子草的叶片特征及生长期等对天敌莲草直胸跳甲产卵选择的影响研究，分析莲草直胸跳甲的产卵偏好，以揭示莲草直胸跳甲的产卵选择习性，为莲草直胸跳甲的大量繁殖及空心莲子草的生物防治提供指导。

1材料与方法
1.1试验材料
莲草直胸跳甲采自福建省农业科学院植物保护研究所南通中试基地周边，在人工气候室内继代饲养；空心莲子草栽培在该基地田间大棚，采集无虫害健康植株扦插于湿润的花泥上，待其恢复生长且萌发新根后用于试验。

1.2试验方法
1.2.1空心莲子草叶片叶位及性状对莲草直胸跳甲产卵选择的影响从空心莲子草顶叶开始向下的每对叶片（顶叶除外）依次记为第1、2、3、4对叶，留下顶叶和前4对叶，摘掉多余的叶片，将选好的植株放进养虫盒内（长´宽´高=18cm´11cm´7cm），然后按照雌雄比例1∶1接入10只莲草直胸跳甲成虫，24h后观察记录不同叶位叶片、表面或背面以及叶端部或叶基部的卵块数量，同时测量产卵叶片的长宽和叶表皮毛密度（在不同叶位的叶片中间选取1cm´1cm大小面积，在显微镜下统计其叶表皮毛数量），重复20次。

1.2.2空心莲子草生长期对莲草直胸跳甲产卵影响测定选取不同生长期（苗期、生长期和老叶期）的空心莲子草放进同一养虫笼内（长´宽´高=50cm´50 cm´50cm），在距离3株寄主相等的中心点放入产卵期莲草直胸跳甲雌成虫，24h后记录莲草直胸跳甲在不同生长期寄主上的产卵情况，重复20次。

1.2.3莲草直胸跳甲对不同落卵量空心莲子草的产卵选择试验设4个落卵量水平：0、1、2和4块/株（每个卵块含28~32粒卵）。

将产卵期的雌虫移入养虫笼内的空心莲子草植株上，任其产卵一段时间，根据预设落卵量水平除去多余卵块。

将4株不同落卵量的空心莲子草植株放入养虫笼中，其他试验方法同1.2.2。

1.3统计分析
运用SPSS19.0的单因素方差分析（One-way ANOV A）进行数据显著性差异分析。

2结果与分析
2.1莲草直胸跳甲对空心莲子草不同叶位叶片的产卵选择
试验共收集卵块92块2958粒卵，其中产在叶位3上的卵块有38块，总卵粒数为1198粒，每重复平均卵粒数59.90粒；产在叶位4上的卵块有37块，总卵粒数为1201粒，每重复平均卵粒数60.05粒；在叶位3和叶位4上的卵块数及卵粒数分别占总数的81.52%和81.10%，显著高于叶位1和叶位2（P<0.05，下同）；叶位3和叶位4的叶片长宽比显著高于叶位1和叶位2，不同叶位的产卵量与叶片的长宽比呈显著相关（r= 0.652，P<0.05）；莲草直胸跳甲偏好在叶背表皮毛密度适中的叶片产卵（表1）。

说明莲草直胸跳甲对不同叶位、不同叶片长宽比和不同叶背表皮毛密度的叶片具有显著的产卵选择。

2.2莲草直胸跳甲对空心莲子草叶片不同位置的产卵选择
莲草直胸跳甲在空心莲子草叶片不同位置的平均产卵块数和平均卵粒数见图1。

莲草直胸跳甲产卵在叶片正表面的仅有4块，总卵粒数为103粒，对叶表面的选择率为4.35%；产卵在叶片背面的有88块，总卵粒数为2855粒，对叶背面的选择率为95.65%；产卵更靠近叶端部的有57块，总卵粒数为1867粒，选择率为61.96%；产卵更靠近叶基部的有35块，总卵粒数为1091粒，选择率为38.04%。

说明莲草直胸跳甲成虫对空心莲子草叶表面与叶背面、叶端部与叶基部的产卵选择存在显著差异。

2.3莲草直胸跳甲对不同生长期空心莲子草的产卵选择
由图2可知，莲草直胸跳甲选择在苗期、生长期和老叶期的空心莲子草上产卵的选择率分别为
叶位
Leaf position
叶位1Position1叶位2Position2叶位3Position3叶位4Position4
平均卵粒数（粒/重复）
Average number of egg（egg/repeat）
4.85±2.65b
23.10±7.06b
59.90±10.31a
60.05±8.55a
产卵叶宽（cm）
Leaf width
0.12±0.06c
0.53±0.16b
1.26±0.11a
1.37±0.16a
产卵叶长（cm）
Leaf length
0.35±0.19c
1.64±0.50b
3.83±0.35a
3.91±0.48a
产卵叶长宽比
Length-width ratio of leaf
0.45±0.25c
1.47±0.38b
3.11±0.10a
2.43±0.24a
叶背表皮毛密度
Trichome density of blade back
92.00±1.58a
74.95±3.28c
77.35±2.53bc
82.50±1.63b
表1叶位及叶片性状特征对莲草直胸跳甲产卵选择的影响
Table1Effects of leaf position and leaf characters on the oviposition preferences of A.hygrophila
同列数据后不同小写字母表示差异显著（P<0.05）。

表2同
Different lowercase letters in the same column indicated significant difference（P<0.05）.The same was applied in Table2
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17.62%、55.09%和27.29%，不同生长期的产卵选择率差异显著。

表明莲草直胸跳甲对不同生长期空心莲子草的产卵具有选择性，其偏好在生长期寄主叶片上产卵。

2.4莲草直胸跳甲对不同落卵量空心莲子草的产卵选择
莲草直胸跳甲对原来有卵块的空心莲子草叶片选择存在显著差异。

由表2和图3可知，在原有落
卵量分别为0、1、2、4块/株的空心莲子草上，产卵选择率中位值分别为45.00%、25.00%、15.00%和11.11%；莲草直胸跳甲选择在原有0块卵块的空心莲子草上产卵43次，平均选择率为45.26%，选择在有1、2和4个卵块的空心莲子草上产卵次数分别为25、14和13次，平均选择率分别为26.32%、14.74%和13.68%。

表明莲草直胸跳甲偏好在没有被产卵的空心莲子草叶片上产卵。

图1莲草直胸跳甲成虫对空心莲子草叶片上不同位置的产卵选择
Fig.1Oviposition preferences of A.hygrophila on different positions of A.philoxeroides leaves
图柱上不同大、小写字母分别表示莲草直胸跳甲成虫在空心莲子草叶端部与叶基部、叶表面与叶背面产卵量差异显著（P <0.05）Different uppercase and lowercase letters on the bar indicated significant difference among A.hygrophila ovipositon at leaf tip and leaf base ，leaf
surface and leaf back （P <0.05）
图2莲草直胸跳甲对不同生长期空心莲子草的产卵选择
Fig.2Oviposition preferences of A.hygrophila on different
grow periods of A.philoxeroides
图柱上不同小写字母表示差异显著（P <0.05）
Different lowercase letters on the bar indicated significant difference （P <0.05）
表2莲草直胸跳甲对不同落卵量空心莲子草叶片的产卵选择差异
Table 2Differences of oviposition selectivity of A.hygrophila on different existed egg numbers in the leaves of A.philoxeroi-des
叶片原有落卵量（块/株）Existed number of egg on leaf （cluster/plant ）0124平均选择率（%）Average selectivity rate 45.26±2.50a 26.32±1.89b 14.74±1.88c 13.68±1.93c
3讨论
植食性昆虫雌虫在产卵前对寄主的选择关系
其后代的存活，一般选择在最有利于后代生长发育的高品质寄主上产卵（Lu et al.，2011）。

同时，寄主的形状、颜色、大小、幼嫩程度、粗糙程度、密度、反射
平均卵粒数（粒/重复）
A v e r a g e n u m b e r o f e g g （e g g /r e p e a t ）
平均卵块数（块/重复）A v e r a g e n u m b e r o f e g g c l u s t e r （c l u s t e r /r e p e a t ）
产卵选择率（%）
O v i p o s i t i o n s e l e c t i v i t y r a t e
图3
莲草直胸跳甲对不同落卵量空心莲子草叶片的产卵选择
Fig.3Oviposition preferences of A.hygrophila on different
existed egg numbers in the leaves of A.philoxeroides
箱图由最小值、下分位值、中位值、上分位值和最大值5个值组成，各代表约25%的数据；空心圆点代表极端值
The dimensions of the box represented five-number summaries of the data （minimum value ，lower-quartile ，median ，upper-quartile and maximum ，each representing about 25%）.Empty dots were extreme values
产卵选择率（%）
O v i p o s i t i o n s e l e c t i v i t y r a t e
原有落卵量（块/株）Existed number of egg （cluster/plant ）
50.0040.0030.0020.0010.00
1
2
4
史梦竹等：空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响
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波长以及昆虫的视觉和触觉刺激等均会影响昆虫产卵的选择（张贺贺等，2015；李德伟等，2018）。

欧洲玉米螟［Ostrinia nubilalis（Hubner）］喜好在宽大的叶片上落卵（Harmon et al.，2003）；捕食性瓢虫选择在有叶毛或叶毛密度较高的植物上产卵时，生殖力和后代幼虫存活率会下降（Riddick and Simmons，2014）。

莲草直胸跳甲成虫偏好在叶位3和叶位4的生长期叶片上产卵，且叶片长宽比大于其他叶位，叶表皮毛密度适中，这可能是因为处于生长期的植株叶片生长旺盛，可以满足幼虫孵化后取食需要（王宏媛等，2011）；喜好在空心莲子草叶片的叶背面产卵，产卵位置靠近叶片的顶端，以躲避天敌或其他生物的为害。

上述结果表明，寄主叶片的性状和生长期均对莲草直胸跳甲的产卵选择有显著影响；莲草直胸跳甲会做出对自身生长发育以及繁衍后代有利的选择（陈磊等，2009）。

昆虫产卵时会诱导寄主植物产生化学气味，从而干扰植食性昆虫的搜寻和选择（Hilker and Mei-ners，2011），如榆叶甲（Xanthogaleruca luteola）在产卵时诱导植株产生的化学物质会对其产卵密度造成影响，落卵量少的植株具有吸引作用，落卵量大的植株则具有拒避作用（Meiners et al.，2005）。

本研究中，莲草直胸跳甲成虫对于不同落卵量空心莲子草的产卵选择也呈现类似现象，说明已有落卵量的空心莲子草可能会产生某种挥发性物质而影响莲草直胸跳甲的产卵选择性。

昆虫寻找产卵寄主时，寄主植物的化学信息物质发挥重要的信号作用，挥发性化学物质的组成、比例及扩散距离均会影响昆虫对寄主植物的偏好程度（Deng et al.，2004；Papachris-tos and Papadopoulos，2009）。

烟粉虱（Bemisia taba-ci）对寄主植物有强依赖性，植物挥发物可影响Q型烟粉虱对寄主植物的选择，不同科寄主植物间的嗅觉反应差异明显高于同科寄主植物间的嗅觉反应（尹飞等，2019）；亚洲玉米螟（O.furnacalis）雌蛾对不同寄主的产卵选择具有显著差异，其中葎草的植物挥发性化学物质芳樟醇、α-葎草烯、桧烯、月桂烯、2-正戊基呋喃、壬醛、α-法呢烯、反式—罗勒烯和苯甲醛等9种物质对亚洲玉米螟产卵寄主的选择具有重要的吸引作用（张文璐等，2018），说明植物挥发性化学物质在昆虫寄主识别中起重要作用。

因此，寄主植物空心莲子草的挥发性物质是否在莲草直胸跳甲产卵选择过程中发挥了同样重要的作用，有待进一步探究。

寄主植物不仅能显著影响昆虫的发育历期、存活率和繁殖力，而且作为植食性昆虫生长、存活与繁
殖的主要营养来源，寄主植物还能显著影响昆虫的种群动态发展趋势（Thiery and Moreau，2006；廖怀建等，2017）。

作为昆虫食物来源的寄主本身，其体内的营养物质和次生化合物也可直接或间接影响昆虫的产卵选择性以及昆虫种群的生长动态（冯娜，2014；Li et al.，2017）。

寄主植物的生化物质可影响昆虫对寄主的选择，斑翅果蝇（Drosophila suzukii）对糖原含量较高而果胶含量较低的樱桃（Cerasus pseudocerasus）（黄蜜和红灯）切块的产卵选择性较强（高欢欢等，2017）；扶桑绵粉蚧（Phenacoccus sole-nopsis）2龄若虫对寄主的取食选择行为与寄主叶片可溶性蛋白含量显著负相关，与单宁酸含量显著正相关，雌成虫对寄主的选择则与寄主叶片可溶性糖含量呈正比（陈红松等，2019）。

昆虫也可能以视觉和嗅觉识别叶片颜色来选择寄主并定位产卵场所（郭薇等，2018）。

本研究只探讨了寄主植物叶片的外部性状对莲草直胸跳甲产卵选择的影响，寄主植物体内的营养物质和次生物质也可能对莲草直胸跳甲产卵选择产生重要影响，因此，其产卵的选择性机制有待深入研究。

4结论
空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲的产卵选择具有显著影响。

莲草直胸跳甲喜好将卵产在叶片长宽比较大的空心莲子草的叶位3和叶位4，被产卵叶片表皮毛密度适中；莲草直胸跳甲对空心莲子草叶片背面和靠近叶片端部的位置产卵选择率高，且偏好在生长期植株和未被产卵的空心莲子草叶片上产卵。

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Overview in the study and application of the influencing
史梦竹等：空心莲子草叶片特征及生长期对莲草直胸跳甲产卵选择的影响。