多序列MRI评估复发缓解型多发性硬化患者大脑皮层厚度改变

[基金项目]重庆市技术创新与应用发展专项大健康领域重点研发项目(C S T C 2021j s c x -g k s b -N 0008)。

[第一作者]严子淳(1995—),男,重庆人,在读硕士,医师。

研究方向:神经影像学。

E -m a i l :y
0418z c @163.c o m [通信作者]李咏梅,重庆医科大学附属第一医院放射科,400016。

E -m a i l :l y m z h a n g @a l i y u n .c o m [收稿日期]2021-11-10 [修回日期]2022-03-18
中枢神经影像学
M u l t i -s e q u e n c eM R I e v a l u a t i o no n c h a n g
e s o
f c e r e b r a l c o r t i c a l t h i c k n e s s i n p a t i e n t sw i t h r e l a p s i n
g -r e m i t t i n g
m u l t i p
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400016,
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f c e r e b r a l c o r t i c a l t h i c k n e s s i n p a t i e n t sw i t hr e l a p s i n
g -r e m i t t i n g m u l t i p l e s c l e r o s i s (R R M S )w i t
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i -s e q u e n c e M R I ,a n dt oi n v e s t i g a t et h ec o r r e l a t i o n s w i t h c o r t i c a ll e s i o n sa n d c o g n i t i v e i m p a i r m e n t .M e t h o d s A t o t a lo f41R R M S p a t i e n t s (R R M S g r o u p )a n d30h e a l t h y s u b
j e c t s (c o n t r o l g r o u p )w e r e e n r o l l e d ,a n d t h e d i g i t s p a n t e s t (D S T )a n d s y m b o l d i g i tm o d a l i t i e s t e s t (S D M T )s c o r e sw e r e c o m p a r e db e t w e e n g r o u p s .B a s e do n b r a i n 3D -T 1W I ,f l u i d a t t e n u a t e d i n v e r s i o n r e c o v e r y (F L A I R )a n d d o u b l e i n v e r s i o n r e c o v e r y (D I R )s e q
u e n c e s ,t h e b r a i nv o l u m e ,c o r t i c a l t h i c k n e s so f 2g r o u p s ,a sw e l l a sh en u m b e r a n dv o l u m eo f c o r t i c a l l e s i o n s i nR R M S g r o u p w
e r e o b t a i n e d .T h e c o r r e l a t i o n so fc o r t i c a l t h i c k n e s s w i t ht h en u m b e r ,v o l u m eo fc o r t i c a l l e s i o n sa n dc l i n i c a l c o g
n i t i v es c a l e s c o r e s o fR R M S p a t i e n t sw e r e a n a l y z e d .R e s u l t s I nR R M S g r o u p ,D S Ta n dS D M Ts c o r e sw e r e l o w e r ,t h e v o l u m e o f g r a y m a t t e rw a s s m a l l e r ,w h i l e t h e v o l u m e o fw h i t em a t t e rw a s g r e a t e r t h a n t h o s e i n c o n t r o l g r o u p (a l l <0.05).T o t a l l y 1
86l e s i o n s c o r t i c a l l e s i o n s w e r ed e t e c t e di n36(36/41,87.80%)R R M S p a t i e n t s ,w i t hat o t a lv o l u m eo f16880m m 3
.
C o m p a r e dw i t h c o n t r o l g r o u p ,c o r t i c a l a t r o p h i e sw e r em o r e e x t e n s i v e i nR R M S g r o u p (a l l <0.05),m a i n l y
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.i s s n .1003-3289.2022.07.005多序列M R I 评估复发缓解型多发性硬化患者大脑皮层厚度改变
严子淳,陈晓娅,曾 春,郑 桥,史卓伟,李咏梅*
(重庆医科大学附属第一医院放射科,重庆 400016
)[摘 要] 目的 观察多序列M R I 所示复发缓解型多发性硬化(R R M S )患者大脑皮层厚度改变,并探讨其与皮层病灶及认知功能损害之间的相关性。

方法 纳入41例R R M S 患者(R R M S 组)及30名健康人(
对照组),比较其数字广度测验(D S T )及符号数字转换测验(S D M T )评分。

基于颅脑3D -T 1W 、液体衰减反转恢复(F L A I R )及双反转恢复(D I R )序列获取2组颅脑体积、皮层厚度及R R M S 组皮层病灶数量和体积,分析R R M S 组皮层厚度与皮层病灶数量、
病灶体积及临床认知量表评分的相关性。

结果 R R M S 组D S T 及S D M T 评分均低于对照组(均<0.05),灰质体积小于对照组(<0.05),·
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白质体积大于对照组(<0.05)。

于36例(36/41,87.80%)R R M S 共检出186个皮层病灶,总体积为16880m m
3。

相比对照组,R R M S 组皮层萎缩范围更广(均<0.05),主要集中于额叶和颞叶,且部分脑区皮层萎缩与皮层病灶数量、体积及D S T 评分具有相关性(均<0.05)。

结论 R R M S 患者存在广泛大脑皮层萎缩,并与皮层病灶数量、体积及认知功能损害存在相关性。

[关键词] 多发性硬化,
复发缓解型;大脑皮层;磁共振成像[中图分类号] R 7
44.5;R 445.2 [文献标识码] A [文章编号] 1003-3289(2022)07-0984-05
图1 基于3D -D I R 图像勾画R R M S 患者皮层病灶 患者1,女,37岁,近皮质病灶;患者2,女,55岁,单纯皮质内病灶;患者3,女,36岁,白质-
皮质混合病灶 多发性硬化(m u l t i p
l e s c l e r o s i s ,M S )为自身免疫介导的中枢神经系统慢性炎性脱髓鞘病变,患者存在
大脑皮层及深部灰质损伤[1-2
],与其残疾程度、认知障
碍及继发进展型M S 密切相关[
3-4]。

高分辨率结构MR I 可区分大脑灰质与白质等结构并量化皮层厚度;双反转恢复(d o u b l e i n v e r s i o nr e c o v e r y
,D I R )序列可提高皮层与病灶的对比度[5
],提高对于早期M S 皮层
病灶的检出率[
6
]。

本研究联合采用高分辨率结构MR I 和D I R 观察复发缓解型M S (r e l a p s i n g -r e m i t t i n g M S ,R R M S )患者大脑皮层厚度改变,并探讨其与皮层病灶及认知功能损害的相关性。

1 资料与方法
1.1 研究对象 回顾性分析2019年6月—2020年12月41例于重庆医科大学附属第一医院确诊的
R R M S 患者(R R M S 组),男13例,女28例,年龄19~
61岁,平均(34.4±10.8)岁;平均数字广度测验(d i g
i t s p
a n t e s t ,D S T )评分(13.2±2.6)分,平均符号数字转换测验
(s y m b o l d i g
i t m o d a l i t i e st e s t ,S D MT )评分(45.3±16.9)
分;符合文献[7
]诊断R R M S 标准。

排除标准:①合并神经系统其他疾病;②临床信息不完整或图像存在伪影;③
MR 扫描禁忌证。

同期纳入30
名年龄、性别相匹配的健康志愿者作为对照组,男9名,女21名,年龄22~50岁,平均(37.8±
8.4)岁;中位D S T 评分14.5(14.0,16.0)分,平均S D MT 评分(53.5±8.9)分。

本研究经医院伦理委员会批准。

检查前所有受检者或家属均签署知情同意书。

1.2 仪器与方法 采用S i e m e n s M a g n e t o m S k y r a3.0T MR 扫描仪,32通道标准头部线
圈;颅脑3D -T 1W :T R2300m s ,T E2.26m s ,F A8°
,矩阵256×256,层厚1.0m m ,体素1m m×1m m×1m m ;
3D 液体衰减反转恢复(f l u i d a t t e n u a t e di n v e r s i o n
r e c o v e r y ,F L A I R )序列:T R5000m s ,T E388m s ,矩阵256×256,层厚1.0m m ,体素0.5m m×0.5m m×
1m m ;3D -D I R 序列,T R7500m s ,T E318m s ,矩阵256×256,层厚1.0m m ,体素1m m×1m m×1m m 。

1.3 数据处理
1.3.1 勾画病灶与测量 由2名具有5年以上工作经验的神经放射科医师采用I T K -S N A P (w w w.
i t k s n a p .o r g
)软件于轴位、矢状位和冠状位3D -D I R 图像中同时识别病灶并手动进行3D 分割,记录病灶数量,软件自动计算病灶体积;将皮层病灶分为近皮质病
灶、单纯皮质内病灶及白质-
皮质混合病灶[8]
,见图1。

1.3.2 结构图像预处理 采用M R I c r o n 软件(h t t p
://w w w .n i t r c .o r g /p r o j e c t s /m r i c r o n )将3D -T 1W I 和3D -F L A I R 图像的D I C OM 数据转化为N I F T I 格式文件。

·
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图2 相比健康人,R R M S 患者大脑皮层萎缩分布图(
校正
<0.05
)表1 R R M S 患者与健康人颅脑体积比较(c m
3
)组别
灰质体积白质体积颅内总体积
R R M S 组(=41
)472.43±68.31363.61±56.921451.23(1353.55,1598.43
)对照组(=30
)507.05±51.48
295.68±39.07
1476.51±122.03
/-2.2595.544
-0.338对原始图像进行质量检测,排除运动伪影明显的图像。

基于M a t l a bR 2016a 平台,
以病灶分割软件[9
]和S P M 12软件获得
F L A I R 病灶蒙板;
利用病灶填充软件[10
]填充R R M S 患者结构
T 1W I 所示病灶。

1.3.3 皮层厚度 基于C A T 12
(h t t p ://w w w.n e u r o .u n i -j e n a .d e /C A T /)软件对3D -T 1W I 进行原点定位、线性和非线性配准,分割后得到灰质、白质及颅内总体积;以仿射变换算法将原始图像配准至蒙特利尔神经研究所
(M o n t r e a l N e u r o l o g
i c a l I n s t i t u t e ,MN I )模板,纳入分割质量控制等级为B +及以上的图像。

选取C A T 12中R O I 板块,
获取各脑区
皮层厚度图,以
15m m 半高全宽高斯核对皮层厚度图进行平滑处理。

1.4 统计学分析采用S P S S20.0统计分析软件及C A T 12软件。

以表示符合正态分布的计量资料,组间行双样本检验;以中位数(上下四分位数)表示不符合正态分布的计量资料,组间行M a n n -
W h i t n e y 检验;采用2检验比较组间性别差异。

以年龄、性别及颅内总体积作为协变量,对皮层厚度图进行双样本检验,并经
校正。

采用S p
e a r m a n 相关性分析评估R R M S 患者皮层厚度与皮层病灶数量、体积、D S T 和S D MT 评分的相关性。

<0.05为差
异有统计学意义。

2 结果2.1 基本资料 R R M S 组与对照组性别(2=
0.154,=0.878)及年龄(=-1.445,=0.153)差异均无统计学意义。

R R M S 组D S T (=-3.279,
=0.001)及S D MT (=-2.380,=0.020)评分均低于对照组。

2.2 颅脑体积 R R M S 组患者灰质体积小于对照组
(<0.05)、白质体积大于对照组(<0.05)
;组间颅内总体积差异无统计学意义(>0.05
),见表1。

2.3 皮层病灶 41例R R M S 患者中,36例(36/41,87.80%)可见皮层病灶;共检出186个皮层病灶,
总体积16880m m 3;每例患者皮层病灶中位数为4.0(2.0,7.0),皮层病灶体积中位数为219.0(107.0,
681.0)m m 3。

相比对照组,R R M S 组存在广泛皮层萎
缩(均<0.05)
,主要集中于额叶和颞叶,见图2及表2。

2.4 相关性分析 皮层厚度与皮层病灶数量呈负相
关的脑区包括左侧岛回、右侧梭状回和颞上回、双侧嗅皮质、颞中回和额下回(:-0.33~-0.49,均<
0.05);与皮层病灶体积呈负相关的脑区包括左侧外侧眶额、旁中央小叶、顶上小叶、额极、额中回上部和岛回、右侧中央后回、颞下回和颞上回、双侧嗅皮质、中央前回、颞极、颞中回、额中回下部、额下回和梭状回(:-0.33~-0.49,均<0.05);与D S T 评分呈正相关的脑区包括左侧距状旁回和右侧额下回眶部(=
0.33、0.35,均<0.05);皮层厚度与S D MT 评分未
见显著相关(均>0.05)。

3 讨论
M S 以白质脱髓鞘病变为病理标志,
同时存在广泛皮层受累[7]。

E R T A N 等[11]以M RF L A I R 序列进
行观察,发现50%M S 患者皮层存在病灶。

与传统的
F L A I R 序列相比,3D -D I R 可在提高M S 病变对比度的同时实现高分辨率三维成像,并可无间隙扫描,采集各向同性数据后进行任意层面重建,能够更精确地定
位病灶位置,进而提高对于皮层病灶的检出率[
12]。

本研究中87.80%(36/41)R R M S 患者存在皮层病灶,
与既往研究[11,13
]结果相符。

P A R R A C O R R A L 等[1
3]于·
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表2 R R M S 患者与健康人大脑皮层厚度比较(m m )
组别
额极
左侧右侧
额上回
左侧右侧额中回上部
左侧右侧额中回下部左侧右侧R R M S 组(=41
)3.06±0.232.99±0.193.03±0.153.03±0.172.76±0.122.80±0.172.68±0.132.67±0.12对照组(=30
)3.21±0.233.20±0.233.15±0.163.16±0.162.86±0.142.90±0.152.77±0.132.76±0.12值-2.77-4.47
-3.62-3.41-3.21-2.65-2.74-3.22组别
额下回眶部左侧右侧额下回三角部左侧右侧额下回后部左侧右侧顶上小叶
左侧右侧R R M S 组(=41)3.05±0.203.06±0.17N A 2.79±0.162.84±0.162.89±0.172.40±0.122.41±0.12对照组(=30
)3.14±0.193.16±0.18N A 2.86±0.11
2.92±0.142.97±0.132.48±0.142.48±0.14值-2.18-3N A -2
-2.41-2.44-2.38-2.26组别
顶下小叶左侧右侧中央前回左侧右侧中央后回左侧右侧旁中央小叶
左侧右侧R R M S 组(=41)2.63±0.13N A 2.58±0.192.57±0.202.21±0.152.39±0.112.51±0.162.54±0.18对照组(=30
)2.70±0.12N A 2.72±0.122.69±0.132.37±0.112.26±0.142.65±0.132.65±0.14值-2.03N A -3.58-2.96-4.54
4.24
-3.72-2.82
组别
枕叶外侧左侧右侧楔前叶左侧右侧楔叶左侧右侧距状旁回
左侧右侧R R M S 组(=41)2.28±0.142.22±0.192.56±0.12N A 2.12±0.122.10±0.141.91±0.17N A 对照组(=30
)2.35±0.132.34±0.16
2.63±0.16N A 2.20±0.142.20±0.132.01±0.14N A 值-2.56-2.8-2.19N A -2.56-
3.02-2.3
N A 组别
颞横回左侧右侧颞极左侧右侧颞上回左侧右侧颞中回
左侧右侧R R M S 组(=41)2.40±0.202.49±0.263.82±0.41N A 2.86±0.172.96±0.163.03±0.213.07±0.21对照组(=30
)2.58±0.152.61±0.184.10±0.31N A 2.99±0.143.11±0.143.14±0.203.20±0.18值-4.14
-2.21-3.01N A -3.23-4.17-2.15-2.82组别
颞下回左侧右侧缘上回左侧右侧梭状回左侧右侧舌回
左侧右侧R R M S 组(=41)N A 2.92±0.242.70±0.142.70±0.122.77±0.182.81±0.202.09±0.142.10±0.13对照组(=30
)N A 3.04±0.162.80±0.162.76±0.122.94±0.162.98±0.162.22±0.122.21±0.12值N A -2.32-2.65-2.37-4.04-4.02-3.59-3.37组别
扣带回峡部左侧右侧嗅皮质左侧右侧海马旁回
左侧右侧R R M S 组(=41)2.42±0.21N A 3.80±0.553.91±0.62N A 2.61±0.27对照组(=30
)2.54±0.19N A 4.26±0.414.30±0.47N A 2.75±0.26值-2.24N A -3.63-2.68N A -1.91值
0.026N A
0.002
0.012N A
0.048
注:N A 代表因该脑区组间差异无统计学意义而未输出数据
38例R R M S 患者检出328个皮层病灶,
总体积为32831m m 3;本组186个皮层病灶的总体积仅为16880m m
3,可能本组患者年龄较小、病程较短,故皮层病灶数量及总体积较小,也可能与本研究同时于轴位、冠状位、矢状位图像中识别病灶,判断更加准确
有关。

皮层厚度指大脑软脑膜与白质皮层外之间的距离,主要与神经元密度有关,是更为直接的皮层形态学定量观察指标。

本研究显示,相比健康人,R R M S 患者存在广泛皮质萎缩,主要集中于额叶和颞叶,表明
·
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R R M S神经退行性变的病理性过程可致不可逆神经元组织丢失,与既往研究[14]相似,但对其具体机制尚不清楚。

S T E E NW I J K等[15]认为皮质萎缩与白质病理改变相关;而G E I S S E L E R等[16]提出局部皮质脱髓鞘为皮质组织丢失的驱动机制,有待进一步研究。

本研究相关性分析结果显示,R R M S患者部分额叶、颞叶及岛叶皮层病灶数量与皮层厚度呈负相关;部分额叶、颞叶顶叶及岛叶的皮层病灶体积与皮层厚度呈负相关,提示皮层病灶数量和体积可能影响皮层广泛萎缩,但并非涉及所有萎缩区域,且相关度较低,即皮层病灶分布位置并不与皮层萎缩部位完全重叠,皮质脱髓鞘很少与皮质萎缩共同定位,与既往研究[13]相符。

本研究并未对皮层病灶分布进行分析,但既往研究[13]结果显示皮层病灶主要分布在额叶、颞叶及顶叶,故推测皮层病灶数量及体积与皮层厚度的高相关性可能受病灶分布的影响,与分布概率呈正相关。

额叶皮层通过引导外部刺激可影响工作记忆功能[17],临床可根据D S T评分评估M S患者工作记忆是否受损。

距状旁回属枕叶皮层,参与视觉联想,不断与颞叶及顶叶大脑其他结构进行交流以形成完整图像,与边缘系统关系密切;而边缘系统则影响大脑记忆功能。

本研究结果显示,R R M S患者左侧距状旁回、右侧额下回眶部皮层厚度与其D S T评分呈正相关,提示R R M S 患者工作记忆受损与相关功能皮层萎缩有关。

综上所述,R R M S患者存在广泛大脑皮层萎缩,且与皮层病灶数量、体积及认知功能损害相关。

但本研究样本量小,所涉及神经量表种类较少,且手动勾画皮层病灶,可能存在误差,有待后续进一步观察。

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b r a i n i m a g i n g i n p a t i e n t sw i t hm u l t i p l e s
c l e r o s i s a n
d r
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e a s e d i s a b i l i t y斲J斴敭N e u r o r a d i o l J敩2013敩26敤2敥敽133-142敭
斲3斴 S H I E EN敩B A Z I NPL敩Z A C K O W S K IK M敩e t a l敭R e v i s i t i n g b r a i n
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c l e r o s i s斲J斴敭P L o S
O n e敩2012敩7敤5敥敽e37049敭斲4斴 E S H A G H IA敩P R A D O SF敩B R O W N L E E W J敩e ta l敭D e e pg r a y m a t t e r v o l u m e l o s s d r i v e s d i s a b i l i t y w o r s e n i n g i nm u l t i p l e s c l e r o s i s斲J斴敭
A n nN e u r o l敩2018敩83敤2敥敽210-222敭
斲5斴 R E D P A T H T W敩S M I T HF W敭T e c h n i c a l n o t e敽U s e o f a d o u b l e
i n v e r s i o nr e c o v e r y p u l s es e q u e n c et oi m a g es e l e c t i v e l y g r e y o r
w h i t e b r a i nm a t t e r斲J斴敭B r JR a d i o l敩1994敩67敤804敥敽1258-1263敭斲6斴 任卓琼敩刘亚欧敩段云云敩等敭磁共振三维双翻转恢复序列在早期多发性硬化中的初步应用斲J斴敭中国医学影像技术敩2012敩28敤10敥敽1805-1808敭
斲7斴 T H O M P S O N A J敩B A NW E L L B L敩B A R K H O F F敩e t a l敭
D i a g n o s i s o fm u l t i p l es c l e r o s i s敽2017r e v i s i o n so f t h e M c D o n a l d
c r i t e r i a斲J斴敭L a n c e tN e u r o l敩2018敩17敤2敥敽162-173敭
斲8斴 BØL敩V E D E L E R C A敩N Y L A N D H敩e t a l敭I n t r a c o r t i c a l m u l t i p l e s c l e r o s i s l e s i o n s a r e n o t a s s o c i a t e d w i t h i n c r e a s e d l y m p h o c y t e i n f i l t r a t i o n斲J斴敭M u l t S c l e r敩2003敩9敤4敥敽323-331敭斲9斴 S C HM I D TP敩P O N G R A T Z V敩K U S T E R P敩e t a l敭A u t o m a t e d s e g m e n t a t i o n o f c h a n g e s i nF L A I R-h y p e r i n t e n s ew h i t em a t t e r l e s i o n s
i n m u l t i p l e s c l e r o s i s o n s e r i a l m a g n e t i c r e s o n a n c ei m a g i n g斲J斴敭
N e u r o i m a g e C l i n敩2019敩23敽101849敭
斲10斴 V A L V E R D E S敩O L I V E R A敩L L A DÓX敭A w h i t em a t t e r l e s i o n-
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N e u r o i m a g eC l i n敩2014敩6敽86-92敭
斲11斴 E R T A N G敩A R I C IO敩U L U S S敩e ta l敭E f f i c i e n c y o fd o u b l e
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N e u r o q u a n t o l o g y敩2018敩16敤3敥敽23-29敭
斲12斴 李春星敩符益纲敩朱明明敩等.3D-S P A C E双反转恢复序列在多发性硬化空间多发性的M R诊断中的价值斲J斴敭中国临床医学影像
杂志敩2018敩29敤4敥敽238-241敭
斲13斴 P A R R AC O R R A L M A敩G O V I N D A R A J A NST敩S T E F A N C I N P敩e t a l敭C h a r a c t e r i z a t i o n o f g r a y-m a t t e r m u l t i p l e s c l e r o s i s
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2019敩31敽74-81敭
斲14斴 R O C C A M A敩V A L S A S I N A P敩M E A N IA敩e t a l敭A s s o c i a t i o n o f g r a y m a t t e ra t r o p h y p a t t e r n s w i t h c l i n i c a l p h e n o t y p ea n d
p r o g r e s s i o n i nm u l t i p l e s c l e r o s i s斲J斴敭N e u r o l o g y敩2021敩96敤11敥敽e1561-e1573敭
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斲17斴 M U R P H YAC敩B E R T O L E R O M A敩P A P A D O P O U L O SL敩e t a l敭M u l t i m o d a l n e t w o r kd y n a m i c su n d e r p i n n i n g w o r k i n g m e m o r y斲J斴敭
N a t C o m m u n敩2020敩11敤1敥敽3035敭
·889·中国医学影像技术2022年第38卷第7期 C h i n JM e d I m a g i n g T e c h n o l,2022,V o l38,N o7。