芽孢杆菌对玉米真菌病害生物防治效果的研究进展

蒲　欣，吴茂华，刘　锋，等．芽孢杆菌对玉米真菌病害生物防治效果的研究进展［Ｊ］．江苏农业科学，２０２４，５２（４）：２３－３０．ｄｏｉ：１０．１５８８９／ｊ．ｉｓｓｎ．１００２－１３０２．２０２４．０４．００４
芽孢杆菌对玉米真菌病害生物防治效果的研究进展
蒲　欣，吴茂华，刘　锋，陈　松，任　尧，何　兵
（四川师范大学生命科学学院，四川成都６１０１０１）
摘要：玉米是世界上三大粮食作物之一，对粮食安全有着重要影响。

近年来，随着全球气候变化，耕作机制转变等原因，玉米病害流行，尤以真菌病害为主，严重降低玉米的产量和品质。

常用的合成农药易造成环境污染且危害人类健康，而物理防治因成本高等问题防治效果不理想，生物防治因对环境友好等特点逐渐被应用于植物真菌病害防治，玉米主要依赖生防菌进行真菌病害的防治。

木霉属、假单胞杆菌属、芽孢杆菌属等多种生防菌被发现具有良好的生防效果，其中芽孢杆菌因在自然界中分布广、能产生抗逆性较强的芽孢且能促进植物生长而被应用于植物病害的防治中。

本文综述了玉米几种主要真菌病害的危害及芽孢杆菌应用于玉米叶斑病、穗腐病和纹枯病等真菌病害中的防效，总结了芽孢杆菌对空间和养分的竞争，抗生素、挥发性有机物等抗菌物质的生产和诱导植物抗性的生防机制研究进展，为生防菌剂的联合使用、提高抗菌物质产量提供研究思路。

关键词：芽孢杆菌；玉米；真菌病害；生物防治；抗菌物质；研究进展
中图分类号：Ｓ４７６；Ｓ４３５．１３１ 文献标志码：Ａ 文章编号：１００２－１３０２（２０２４）０４－００２３－０８
收稿日期：２０２３－０４－２３
基金项目：四川省自然科学基金（编号：２０２２ＮＳＦＳＣ１７２０）。

作者简介：蒲　欣（２０００—），女，四川南充人，硕士研究生，主要从事植物与微生物互作研究。

Ｅ－ｍａｉｌ：２５８０３９８７９８＠ｑｑ．ｃｏｍ。

通信作者：何　兵，博士，副教授，主要从事植物与微生物互作研究。

Ｅ－ｍａｉｌ：ｈｅｂｉｎｇ＠ｓｉｃｎｕ．ｅｄｕ．ｃｎ。

玉米是重要的谷类作物之一，仅次于小麦和水
稻［１］。

２０２０年我国玉米种植面积约４１２６万ｈｍ２
，
总产量约２
．６１亿ｔ，约占该年我国粮食总产量的３９％［２］。

玉米安全对我国粮食安全有着举足轻重
的作用，而真菌病害是制约玉米生产的重要因素之
一［３］。

目前，因全球气候变化，耕作制度的转变，以
及玉米种植过程中的单一连作和高密度种植等原
因，玉米真菌病害流行发生［２］。

化学防治使用合成
农药，但易引起有害成分残留、环境污染并产生抗药性，而物理防治操作范围大、成本高，两者均不是
理想的植物病害防治措施［４］。

生物防治因对环境
友好且在防控过程中不易产生抗性等特点，成为目
前植物病害防治研究的热点问题［
５］。

生物防治包括微生物防治和害虫天敌防治等，其中生防菌是生物防治的重要途径之一。

用于植物病害防治的生防菌具备抑菌谱广和定殖能力强等特点。

生防菌包括生防真菌、生防细菌和生防放线菌。

目前应用较多的主要是木霉属（Ｔｒｉｃｈｏｄｅｒｍａ）、芽孢杆菌属（Ｂａｃｉｌｌｕｓ）和假单胞菌属
（Ｐｓｅｕｄｏｍｏｎａｓ）中的部分菌株，其中因芽孢杆菌能产生耐热且抗逆性强的芽孢，使其在不利环境中较有
优势［６］。

芽孢杆菌在生物体和环境中广泛存在，在农业
和食品卫生等领域具有重要价值［
７］。

作为一种有益植物生长促生菌（ＰＧＰＲ），芽孢杆菌因种类多、分布广、营养要求简单且繁殖迅速、理化性质稳定（耐酸、耐盐、耐高温）等特点被广泛应用于植物真菌病
害防治中［６］。

目前国内外研究报道的具有生防作
用的芽孢杆菌主要有枯草芽孢杆菌（Ｂ．ｓｕｂｔｉｌｉｓ）、贝莱斯芽孢杆菌（Ｂ．ｖｅｌｅｚｅｎｓｉｓ）、短小芽孢杆菌（Ｂ．ｐｕｍｉｌｉｓ）、解淀粉芽孢杆菌
（Ｂａｃｉｌｌｕｓ
ａｍｙｌｏｌｉｑｕｅｆａｃｉｅｎｓ）等［８－９］。

大量研究已证实芽孢杆
菌对镰刀真菌（
Ｆｕｓａｒｉｕｍｓｐｐ．）、灰霉菌（Ｂｏｔｒｙｔｉｓｃｉｎｅｒｅａ）和立枯丝核菌（Ｒｈｉｚｏｃｔｏｎｉａｓｏｌａｎｉ）等几种重
要病原真菌具有出色的体外拮抗特征［１０－１２］。

本文
从芽孢杆菌对常见玉米真菌病害的防效及其主要生防机制进行综述，以期进一步提高其对玉米真菌病害的防治效果。

１　玉米常见真菌病害的危害
在玉米种植过程中，由真菌引起的玉米病害可发生在植株生长各个阶段的雌穗、叶片和茎秆等各个部位。

较为常见的玉米真菌病害包括玉米叶斑病、穗腐病、纹枯病和茎腐病等（表１），其中发生在玉
表１　玉米常见的几种真菌病害
真菌病害病原真菌发生部位危害参考文献玉米小斑病玉蜀黍平脐蠕孢菌（Ｂｉｐｏｌａｒｉｓｍａｙｄｉｓ）主要发生于玉米叶片、苞叶和叶
鞘等组织
果穗下垂、子粒发育不良、种子黑化［１３］玉米大斑病大斑刚毛球腔菌（Ｓｅｔｏｓｐｈａｅｒｉａｔｕｒｃｉｃａ）主要侵染玉米叶片、苞叶和叶鞘一般减产２０％，病害严重时减产５０％以上［１４］
玉米灰斑病玉米尾孢菌（Ｃｅｒｃｏｓｐｏｒａｚｅｉｎａ）
玉蜀黍尾孢菌（Ｃ．ｚｅａｅｍａｙｄｉｓ）主要危害玉米叶片、苞叶和叶鞘一般减产５％～３０％，严重时可减产
６０％以上甚至绝收
［１５－１６］
玉米穗腐病禾谷镰孢菌（Ｆ．ｇｒａｍｉｎｅａｒｕｍ）
拟轮枝镰孢菌（Ｆ．ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｏｉｄｅ）主要发生于果穗籽粒腐烂，并产生具有较强毒副作用的
次级代谢物，如伏马毒素、玉米赤霉烯酮
［１７］
玉米纹枯病立枯丝核菌（Ｒ．ｓｏｌａｎｉ）主要危害玉米叶鞘，严重时损害
玉米茎部和根部的输导组织影响植株水分和养分的吸收。

一般导致
玉米减产１０％～２０％，严重时可减
产３５％
［１２，１８］
玉米茎腐病禾谷镰孢菌（Ｆ．ｇｒａｍｉｎｅａｒｕｍ）
腐霉菌（Ｐｙｔｈｉｕｍｄｅｂａｒｙａｎｕｍ）
主要发生于玉米茎基部造成植株萎蔫、籽粒干瘪和茎基节腐烂［１９－２０］
米叶部的叶斑病害类型较多。

这些真菌病害的发生严重影响了玉米的产量和品质。

据报道，２０１５年玉米南方锈病在全国大流行，发病面积约５２３．９万ｈｍ２，其中以我国的黄淮海夏玉米主产区最为严重［２］，显著降低了玉米产量。

玉米叶部病害可导致谷物中缺乏可用的碳水化合物，从而导致其产量下降。

此外，引起穗腐病的病原真菌如拟轮枝镰孢菌（Ｆ．ｖｅｒｔｉｃｉｌｌｉｏｉｄｅ）和层出镰孢菌（Ｆ．ｐｒｏｌｉｆｅｒａｔｕｍ）会产生伏马毒素Ｂ１、Ｂ２［２１］，禾谷镰孢菌会产生玉米赤霉烯酮等真菌毒素［２２］，严重危害人畜健康。

多项研究已证实，伏马毒素不仅会损坏动物的肝和肾等器官，还是一类与人类食道癌相关的致癌物［２２］。

玉米赤霉烯酮会影响哺乳动物生殖系统健康，引发人类中枢系统紊乱等疾病［２３］。

２　芽孢杆菌在玉米常见真菌病害中的应用和防效
２．１　对玉米叶斑病的防效
芽孢杆菌能分泌多种抗菌物质来破坏叶斑病原真菌的结构，从而抑制真菌生长，防治叶斑病发生［２４］。

谢兰芬等发现，解淀粉芽孢杆菌Ｂ９６０１－Ｙ２菌株通过分泌伊枯草菌素和聚酮类抗生素防治玉米叶斑病，其菌株发酵液对大斑病、小斑病的抑制率分别为８２．７２％、８８．０４％［２５］。

张新杰等研究发现，枯草芽孢杆菌Ｌ－１４菌株产生的胞外物质能使弯曲平脐蠕孢（Ｂ．ｐａｐｅｎｄｏｒｆｉｉ）的菌丝显著畸形并抑制孢子萌发［２６］。

因此，芽孢杆菌能产生大量次级代谢物来抑制病原菌孢子萌发和菌丝生长，从而有效抑制防治玉米叶斑病［２７］。

２．２　对玉米穗腐病的防效
芽孢杆菌能在玉米根际定殖，从而减少玉米籽粒中镰孢菌菌丝的生长和伏马菌素污染［２８］。

用蜡样芽孢杆菌Ｂ２５进行种子杀菌处理，结合适当作物管理可有效避免玉米穗腐病的发生，且在玉米植株上施用Ｂ２５能减少玉米籽粒中９３．９％的伏马菌素［２９］。

研究报道了贝莱斯芽孢杆菌ＰＡ２６－７菌株通过分泌胞外酶来降解污染粮谷类作物的雌激素类真菌毒素玉米赤霉烯酮［３０］。

芽孢杆菌的拮抗活性显著抑制镰孢菌菌丝生长，这种生长抑制可能是因为它产生的裂解酶（葡聚糖酶、几丁质酶等）通过破坏真菌细胞，及产生的脂肽物质通过抑制分生孢子的萌发、诱导活性氧（ＲＯＳ）的产生，致使菌丝体细胞死亡，从而抑制禾谷镰孢菌生长，增加玉米对该菌的抗性［３１］。

据报道，枯草芽孢杆菌ＡＴＣＣ６６３３产生的抗霉枯草菌素会破坏禾谷镰刀菌菌丝的细胞膜和细胞壁，在有效防治玉米穗腐病发生的同时还能显著降低伏马菌素的产生［３２］。

２．３　对玉米纹枯病的防效
大量研究结果表明，芽孢杆菌对玉米纹枯病的生物防治效果显著。

段海明等从解淀粉芽孢杆菌ＧＦＪ－４菌株发酵上清液中提取出的脂肽粗提物对病原菌有较强的抑制效果［３３］。

雍彬等从华重楼块茎中分离纯化出的内生枯草芽孢杆菌ｌｕｎ３５能产生一种抗菌蛋白ＵＤ３５，对玉米纹枯病菌有较强的抑菌活性［３４］。

戚家明等发现，枯草芽孢杆菌ＢＳ－６基因组中存在７种与芽孢杆菌属次生代谢产物相关的基因簇，且ＢＳ－６菌株对玉米纹枯病菌的抑菌率达６８．７９％［３５］。

２．４　对玉米茎腐病的防效
芽孢杆菌能产生具有抗菌特性的几丁质酶，水
解串珠镰刀菌（Ｆ．ｍｏｎｉｌｉｆｏｒｍｅ）的细胞壁，抑制其活性，能有效防治茎腐病［３６］。

据报道，解淀粉芽孢杆菌ＪＦ－１能使菌丝体发生肿胀变形，通过拮抗作用显著降低病原菌细胞内ＡＴＰ的含量，对真菌菌丝生长抑制率达８３．９５％［３７］。

解淀粉芽孢杆菌ＯＲ２－３０菌株分泌的脂肽化合物导致禾谷镰孢菌丝死亡，且抑制率高达７３％［３８］。

３　芽孢杆菌防治植物真菌病害的主要作用机制
研究已证明，芽孢杆菌能通过固氮、溶磷、解钾、产生植物激素、形成生物膜和产生裂解酶等多种途径直接或间接改善作物生长［３９］。

其中，芽孢杆菌防治植物真菌病害的重要生防机制可分为竞争、分泌抗菌物质和诱导植株系统抗性［４０］。

３．１　竞争作用
病原真菌的入侵会导致植物病害的发生，病原菌利用植物体中的养分，快速繁殖而占据生存空间，从而引发病害［４１］。

由于资源（空间和养分）有限，同一环境中的微生物之间存在空间位点和营养物质的竞争［６］。

芽孢杆菌通过与病原菌竞争定殖空间和养分，并与宿主植物相互作用，以此有效抵抗病原菌侵染［４１－４２］。

起初芽孢杆菌与病原菌可能处于类似的生态位，但由于芽孢杆菌在生长速度、营养要求等方面的生理优势，使其能快速争夺有限的生存空间和营养物质，使病原菌失去空间竞争优势，以达到防治植物病害的目的［４３］。

Ｂａｃｏｎ等从玉米植株中分离出串珠镰孢菌和枯草芽孢杆菌，发现它们生态位相同，但芽孢杆菌因能在玉米体内迅速定殖并繁殖，由此减少了串珠镰孢菌及其毒素的产生和积累［４４］。

芽孢杆菌抵御病原菌入侵的空间位点竞争具体表现在占据植物体内、叶际、根际或土壤中的生态位［４５］。

因植物的矿质营养主要从根系吸收，所以芽孢杆菌对营养成分竞争的研究集中在植物根际，发现其定殖在植物根部后，与病原菌争夺氨基酸、无机盐、氮、磷、铁等营养物质［４１］。

迄今为止，最广泛使用基因标记ｎｉｆＨ对土壤固氮菌的固氮能力进行分析［４６］。

有研究分析了１９种不同芽孢杆菌菌株的固氮能力，其中１６种菌株表现出ｎｉｆＨ基因阳性，证实了多数芽孢杆菌的固氮能力［４６］。

土壤中的大部分磷不能被植物直接吸收，而土壤中的多种微生物具备将不可用形式的磷转化有效磷的能力，芽孢杆菌就是其中一种［４７］。

细菌产生的铁载体能帮助植物获取铁并抑制根际病原菌的生长［４８］。

目前研究表明，能产生铁载体的芽孢杆菌可作为生物防治剂，可能是因为根际的芽孢杆菌比不能产生铁螯合物的病原菌更具有竞争力。

总之，芽孢杆菌对植物真菌病害的防效与其定殖能力息息相关，其中细菌的有效定殖与生物膜相关结构的形成能力也存在一定的关联［４９］。

芽孢杆菌接种到玉米叶际上会形成聚集体并产生某些信号化合物，这些物质能帮助生防菌附着在玉米叶表面形成生物膜，通过阻止病原菌定殖来抑制玉米叶片中常见的病原菌［４９］。

因此，生物膜的形成不仅赋予了植株更高的抗生素耐药性，还通过竞争性根际或叶际定殖来防治植物病害［５０］。

芽孢杆菌在玉米根际、叶际定殖，但不同部位的定殖能力不同，且其定殖能力与环境因子相关。

芽孢杆菌的根际定殖与土壤环境（ｐＨ值、有机质含量等）有关［５１］，但其在玉米叶际定殖能力与环境温度和湿度等因素的相关性还有待进一步研究。

芽孢杆菌定殖后还与植物诱导系统抗性（ＩＳＲ）之间存在一定关联。

有文献表明，解淀粉芽孢杆菌Ｓ４９９菌株在减少浇水的１５～３５℃的环境中能触发番茄和豆类植株ＩＳＲ［５２］。

因为芽孢杆菌在根际定殖后会释放表面活性蛋白，温度降低时，表面活性蛋白产量显著增加，触发植株系统抗性［５２］。

且表面活性蛋白激活单子叶植物ＩＳＲ机制的有效性高于双子叶植物［５３］。

因此，表面活性蛋白不仅能作为抗菌物质发挥作用，还与细菌定殖诱导植物抗性相关，只有持续且有效地定殖才能激活植株ＩＳＲ。

３．２　诱导系统抗性
诱导植物防御机制是进行生物防治的重要途径之一，该机制通常与ＩＳＲ的活化有关，可由有益菌刺激［５４］。

在植物根部接种非致病性根际细菌或有益菌，会增强植株对某些病原菌的抗性，这种现象被称为诱导系统抗性。

ＩＳＲ可在病原菌攻击宿主之前或之后激活相应的细胞防御反应。

ＩＳＲ的激活会增强防御基因的表达，从而增加相关防御蛋白和次级代谢物的产生和积累［５５］。

ＩＳＲ防御机制的激活依赖植物中的茉莉酸（ＪＡ）和乙烯（ＥＴ）信号传导途径［５５］。

另外，植物还存在一种系统获得抗性（ＳＡＲ）机制。

ＩＳＲ与ＳＡＲ在表型上相似，即２种类型的诱导抗性均使未被感染的植株部分对病原菌防御作用增强，但与ＩＳＲ不同的是，ＳＡＲ是由病原菌诱导产生且依赖水杨酸（ＳＡ）信号通路［５６］。

植物内的大量防御酶与植物ＩＳＲ相关，如苯丙氨酸解氨酶（ＰＡＬ）、过氧化物酶（ＰＯＤ）、超氧化物歧化酶（ＳＯＤ）、过氧化氢酶（ＣＡＴ）和多酚氧化酶（ＰＰＯ）等。

ＩＳＲ能使宿主体内的防御酶活性增强并产生协同作用，从而增强植物抗性［５７］。

Ｒａｈｍａｎ等推测，Ｂ．ｖｅｌｅｚｅｎｓｉｓＦＺＢ４２通过介导多年生黑麦草中过氧化氢含量增加、过氧化物酶活性升高以及胼胝质沉积来诱导植株ＩＳＲ［５８］。

据报道，枯草芽孢杆菌ＤＺＳＹ２１处理玉米叶片后，能诱导玉米叶片中的苯丙氨酸解氨酶、多酚氧化酶和过氧化物酶３种防御酶活性的变化，从而更有效地诱导玉米对小斑病的抗性，这与芽孢杆菌诱导植物抗病相关酶活的机制［５７］一致。

芽孢杆菌不仅产生环脂肽和挥发性有机化合物（ＶＯＣｓ）（如２，３－丁二醇）等诱导物来激活ＩＳＲ［５９］，一些芽孢杆菌还能通过介导不同的信号通路触发ＩＳＲ以间接增强植株抗性［６０］。

例如，Ｒｙｕ等解淀粉芽孢杆菌ＩＮ９３７和枯草芽孢杆菌ＩＮ９３７均能在黄瓜中激活ＳＡ和ＪＡ途径诱导植株ＩＳＲ［６１］。

孙黄兵等研究表明，枯草芽孢杆菌ＤＺＳＹ２１引入玉米叶片后，能诱导玉米的ＪＡ和ＳＡ信号通路，激活相关基因ＬＯＸ、ＰＦＦ１．２和ＰＲ１的表达［５７］。

此外，在植物与有益菌的相互作用中，植物ｍｉＲＮＡ发挥重要作用。

许多ｍｉＲＮＡ已被证实在诱导植物ＳＡＲ中发挥作用，如Ａｔｈ－ｍｉＲＮＡ３９３［６２］。

虽然ＳＡＲ与ＩＳＲ都能诱导植物抗性，但其诱导因子和信号通路不同，所以参与ＳＡＲ和ＩＳＲ的ｍｉＲＮＡ可能不同。

目前研究报道了ＰＧＰＲｓ能从ｍｉＲＮＡ水平上激活植物ＩＳＲ，如解淀粉芽孢杆菌ＦＺＢ４２通过激活依赖ＪＡ的信号通路抑制拟南芥中ｍｉＲ８４６的表达来诱导ＩＳＲ［６３］。

据报道，非保守ｍｉＲＮＡ如ｍｉＲ８４６可调控芽孢杆菌诱导的ＩＳＲ，但仅对部分植物有用［６３］。

对于芽孢杆菌诱导植物ＩＳＲ过程中可能存在其他保守ｍｉＲＮＡ发挥作用。

３．３　分泌抗菌物质
芽孢杆菌在生长代谢过程中能产生多种抗菌物质，合成的抗菌物质主要分为２类，一类是非核糖体途径合成的抗生素，多数为环形脂肽，少数是氨基糖苷；另一类是核糖体合成的肽类物质，如细菌素、几丁质酶、蛋白酶等抗菌物质，对病原菌有明显的抑制作用［６４－６５］。

芽孢杆菌产生的脂肽类化合物对病原菌有较好的拮抗效果［６６］。

根据芽孢杆菌的全基因组结果显示，次级代谢物的合成基因一般占５％～８％，能合成２０多种生物活性物质［６７］，其中脂肽类物质的抗菌活性是研究的重点之一。

关于芽孢杆菌产生的脂肽类化合物中研究较多的主要有３个家族，分别是伊枯草菌素（ｉｔｕｒｉｎ）、表面活性素（ｓｕｒｆａｃｔｉｎ）和丰原素（ｆｅｎｇｙｃｉｎ）［６８］，三者均含有环脂肽结构以及１个碳链长度不同的β－羟基脂肪酸链（图１）［６９］。

通常情况下，脂肪酸链的长度会影响脂肽物质的杀菌活性，脂肪酸链碳原子数量较多（１４或１６）的脂肽抗真菌活性更强［７０］。

这类化合物抗菌活性较强，主要作用于病原菌的细胞壁或细胞膜［７１］。

伊枯草菌素抑制病原真菌的主要作用机制是通过与胆固醇结合形成化合物，形成小孔洞来破坏细胞膜的表面结构［７２］。

表面活性素抑菌机制类似于伊枯草菌素，主要是通过破坏细胞膜的完整性来达到抗菌目的，此外，表面活性素还有抗病毒、抗肿瘤和免疫调节活性［７３］。

丰原素与真菌细胞膜中的甾醇和磷脂分子相互作用，改变真菌细胞膜的结构，具有良好的抑真菌活性，尤其是对丝状真菌的抑菌效果显著［７４］。

Ｌｉｕ等发现，解淀粉芽孢杆菌能产生Ｃ１６－丰原素Ａ，它能破坏病原菌细胞膜并与ＤＮＡ结合，具有抗禾谷镰孢菌的活性［７５］。

解淀粉芽孢杆菌不仅能释放伊枯草菌素和丰原素，还能通过表面活性素的感知来增强植物的防御能力，这对防治玉米植株真菌病害有重要意义［７６－７７］。

这３类脂肽化合物是芽孢杆菌菌体停止生长后由非核糖体肽链合成酶（ｎｏｎ－ｒｉｂｏｓｏｍａｌｐｅｐｔｉｄｅｓｙｎｔｈｅｔａｓｅ，ＮＲＰＳ）合成的次级代谢产物［６９］，其编码基因各不相同（表２）。

此外，有研究表明，位于ｓｒｆＡ操纵子下游的ｓｆｐ基因是参与表面活性素合成的另一调控元件，ｓｆｐ基因能更直接调节表面活性素的合成［７８］。

总的来说，伊枯草菌素和丰原素抗真菌活性强，而表面活性素的抗菌活性更广泛。

值得注意的是，目前脂肽类抗菌物质的生产主要依赖天然菌株或工程菌株，其产量较低，应用成本较高。

芽孢杆菌菌株中存在参与碳水化合物和植物细胞壁降解的其他基因［７９］，能控制合成多种抗菌蛋白。

水解酶是其中较为重要的一类，如几丁质酶、纤维素酶、脂肪酶和β－葡聚糖酶等［８０］。

水解酶通过破坏细胞壁结构的稳定性和完整性来抑制病原真菌生长［８１］，如β－１，３葡聚糖酶能降解病原真菌细胞壁［８２］。

几丁质酶是催化甲壳素降解的糖基水解酶，可通过水解细胞壁中的几丁质来抑制病原菌生
表２　编码３种非核糖体脂肽合成酶的基因
名称编码基因 操纵子参考文献伊枯草菌素合成酶ＳｒｆＡ、ＳｒｆＢ、ＳｒｆＣＳｒｆＡ操纵子，长约２５ｋｂ［７６］表面活性素合成酶ｉｔｕＤ、ｉｔｕＡ、ｉｔｕＢ、ｉｔｕＣｉｔｕ操纵子，长约３８ｋｂ［７６］丰原素合成酶ｆｅｎＣ、ｆｅｎＤ、ｆｅｎＥ、ｆｅｎＡ、ｆｅｎＢｆｅｎ操纵子，长约３７ｋｂ［６６］
长［３６］。

朱华臖等发现，枯草芽孢杆菌ＪＮ００５能分泌蛋白酶和纤维素酶等多种酶，其胞外抗菌物质能直接抑制稻瘟病菌的菌丝生长和孢子萌发［８３］。

芽孢杆菌还能产生多种挥发性有机物，主要包括酯类、醇类、醛类、酸类和烯烃类等化合物［８４］。

这些挥发性有机物可以直接保护植物免受病原菌侵害，也能间接诱导植物抗性［８５］。

吡嗪、正壬醛、２－十一酮和苯并噻唑和二甲基二硫等化合物已被证实具有较好生防活性［８６］。

ＶＯＣｓ通过触发真菌菌丝细胞中ＲＯＳ的积累，干扰病原真菌菌丝体生长［８５］，抑制孢子萌发［８７］。

据报道，从玉米种子中分离出的多种内生芽孢杆菌菌株均能产生挥发性有机物来抑制真菌菌丝体生长［８５］。

贝莱斯芽孢杆菌ＺＳＹ－１产生的ＶＯＣｓ对灰葡萄孢和尖孢镰刀菌具有显著的抑菌活性，能有效控制番茄灰霉病等真菌病害［８７］。

在玉米真菌病害的防治过程中，芽孢杆菌通过产生１种或多种抗菌物质单独或协同作用于病原真菌，破坏细胞壁和细胞膜结构，细胞渗透压失衡导致细胞内容物溢出，从而诱导病原真菌死亡。

４　展望
因芽孢杆菌在真菌病害防治中的优点日益突出，其在谷物、豆类等粮食作物，药材和花卉等植物病害防治中应用领域逐渐拓宽。

但当前对玉米真菌病害的防治研究中，生防菌的联防机制还有待进一步探索。

因此，今后的研究可集中于探究多种菌剂联合施用是否会产生新的抗菌物质或多种成分的增益效应，更加有利于生防菌在植株中的定殖，并有助于与病原菌之间竞争环境中有限的资源。

其次，芽孢杆菌产生的脂肽类化合物和裂解酶等物质能破坏病原真菌结构，抑制菌丝生长，有显著的抑菌活性。

但芽孢杆菌的单一抗菌成分收率低，限制了其生防效应的发挥，导致生防成本增加，难以将其大量运用在农业、食品等行业。

因此，未来的研究可以集中对芽孢杆菌天然菌株进行遗传改造，结合各组学研究结果，运用基因编辑技术对抗菌相关基因进行安全改造，如对３种非核糖体脂肽合成酶的启动子结构进行改造，从而提高抗菌物质产率并有效应用于农业植物病害防治的生产实践。

此外，虽然在芽孢杆菌引发ＩＳＲ过程中ｍｉＲＮＡ的作用在拟南芥中已被证实，但在玉米真菌病害的防治中，ｍｉＲＮＡ能否在芽孢杆菌定殖于玉米根部触
发植株ＩＳＲ的过程中发挥作用还有待进一步证明。

因此，未来的研究可以结合高通量测序来分析芽孢杆菌接种到玉米后，一些转录因子是否会影响ＩＳＲ相关基因的表达，若玉米中的某种或某些ｍｉＲＮＡ的表达受到抑制，则表明其在诱导玉米ＩＳＲ中发挥作用。

总之，芽孢杆菌能通过多种途径抵御玉米真菌病害，但除了通过应用生防菌来防御真菌病害以外，还可以从提高玉米植株本身对病原真菌的抗性并结合外界生防菌的应用对玉米真菌病害进行综合防治，以期达到更好的防治效果。

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