作物耐低磷机制研究进展

作物耐低磷机制研究进展
作者：陈颖慧佘冰雨葛才林王泽港
来源：《安徽农业科学》2024年第08期
摘要磷是作物生长发育必需的营养元素之一，在作物的生命过程中发挥重要作用。

作物在长期进化过程中形成了一系列低磷适应机制，主要涉及土壤磷的活化、吸收、转运和内部磷的循环、再利用等过程。

从作物低磷胁迫下的根系形态、根系分泌物、与微生物共生体系、分子机制4个方面综述了作物耐低磷机制的最新研究进展，旨在为作物栽培调控及耐低磷作物品种的改良与选育提供借鉴。

关键词作物；低磷胁迫；根系形态；有机酸；微生物共生体系；分子机制
中图分类号 Q945 文献标识码 A
文章编号 0517-6611（2024）08-0001-05
doi：10.3969/j.issn.0517-6611.2024.08.001
Research Progress on Mechanism of Low Phosphorus Tolerance in Crops
CHEN Ying-hui，SHE Bing-yu，GE Cai-lin et al
（College of Bioscience and Biotechnology，Yangzhou University，Yangzhou，Jiangsu 225009）
Abstract Phosphorus is one of the essential nutrients for crop growth and development，and plays an important role in the life process of crops.Crops have formed a series of low phosphorus adaptation mechanisms in the long-term evolution process，mainly involving the activation，absorption，transport of soil phosphorus and the recycling and reuse of phosphorus in crop tissues.In this paper，the latest research progress on the mechanism of low phosphorus tolerance of crops was reviewed from four aspects：root morphology，root exudates，symbiotic system with microorganisms，and molecular mechanism under low phosphorus stress，in order to provide reference for crop cultivation regulation and improvement and breeding of low phosphorus tolerant crop varieties.
Key words Crop;Low phosphorus stress;Root morphology;Organic acids;Microbial symbiosis system;Molecular mechanism
磷（phosphorus）是作物生長发育必需的大量元素之一，但其在作物中的可利用性、流动性最低。

磷是核酸、磷脂、ATP等生物分子的组成部分，参与了能量传递、信号转导、光合作用、呼吸作用等重要过程，对作物生长起关键性作用。

充足的磷有利于促进植物细胞分裂和作物的生长发育，有利于提高作物对干旱、冷害、病害等逆境的耐受性和抗倒伏能力［1］。

土壤中的磷主要以HPO42-和H2PO4-的形式被作物吸收利用，但土壤有效磷浓度很少超过10
μmol/L ，这一浓度远低于作物的最佳生长浓度［2-3］。

全球约有43%的耕地缺乏磷，我国约有66%的耕地缺乏磷［4］。

我国大部分土壤中的总磷储量很大，但能被作物直接吸收利用的有效磷含量很低，这严重限制了作物产量［3］。

在农业生产中，人们大量使用磷肥增加作物的磷供应，但超过80%的磷肥没有被作物吸收利用，未被利用的磷会通过各种形式进入水环境，造成水体富营养化和生物多样性减少等问题［5-6］。

此外，目前用于生产磷肥的磷矿资源迅速减少，开采磷矿和生产磷肥的成本较高［7-8］。

通过施用磷肥改善作物磷营养带来的一系列问题正受到人们的重视，促使寻找更环保、更经济可行的农业措施来提高低磷土壤上的作物产量。

研究表明，作物主要采取两种策略抵御低磷胁迫，即对内提高磷的利用效率、对外增加土壤磷的吸收［9］。

作物提高内部磷利用效率的机制包括从液泡中释放磷；重塑细胞膜，减少对磷脂的依赖；将衰老叶中的磷运送至生长旺盛的部位；改变糖酵解等反应途径，绕过消耗磷的步骤等。

作物增加吸收土壤磷的机制包括重塑根系形态，增加根系吸收土壤磷的表面积；根系进行“表土觅食”；根系分泌有机酸、质子、酸性磷酸酶等磷增溶物质；与微生物共生等。

该研究主要从作物低磷胁迫下的根系形态、根系分泌物、菌根共生和分子机制4个方面综述作物低磷适应机制的最新研究进展，为作物栽培调控及耐低磷作物品种的改良与选育提供借鉴。

1 根系形态变化增加磷吸收表面积
根系是作物吸收土壤养分的器官，根系形态决定了作物的营养吸收范围。

作物面对低磷胁迫常会重塑根系形态，增加对土壤磷的吸收，主要表现为缩短根长、增加侧根和根毛的长度、密度、增加根冠比等。

土壤中的磷主要位于土壤上层，磷含量随土壤深度的增加而递减。

一部分作物在磷缺乏情况下，会通过缩短根长、减少根深，增加对表层土壤中磷的吸收［10］。

如，拟南芥［11］、甘蔗［12］、玉米［13］等作物在低磷土壤中，根系倾向于分布在土壤表层。

低磷一方面会抑制作物的主根伸长，另一方面能促进作物的侧根发育。

侧根是作物根系中吸收土壤水分和养分最活跃的部位，作物侧根生长可增加根系吸收磷的表面积。

低磷胁迫下，小麦的侧根形成受到促进［14］，水稻的侧根长度和数量增加［15］，棉花的侧根数量和密度增加［16］。

根毛是由作物的根表皮细胞伸展形成的，根毛表面积可以占到作物根系总表面积的77%，所以根毛是作物根系吸收土壤磷的主要结构［17］。

缺磷几乎总是使作物的根毛长度和密度增加，这有助于作物最大程度地吸收磷。

如，棉花在低磷胁迫时，根毛长度增加［16］；水稻在低磷环境中，根毛长度和密度增加［18］；拟南芥在低磷条件下，根毛密度是高磷条件下的5倍［19］，根毛长度是高磷条件下的3倍［20］。

低磷胁迫时，作物普遍会将光合产物优先分配到根系，促进根系生长，使得作物能利用更大范围的土壤磷，增加根冠比是
作物抵御低磷胁迫的重要形态变化之一［11］。

在小麦［14］、水稻［15］、玉米［21］、甘蓝型油菜［22］等作物中，均观察到低磷胁迫促进其光合产物向根系运输，根系干重增加而地上部干重减少，作物的根冠比明显变化。

低磷条件下，白羽扇豆和几种禾本科植物会形成“排根”。

排根也称为丛生根，是在侧根上形成的密集的、瓶刷状的特殊侧根结构。

白羽扇豆是排根植物中唯一的农作物，排根导致白羽扇豆的根系磷吸收面积大大增加［23-24］。

2 根系分泌物提高土壤磷有效性
土壤中的大部分磷被土壤中的各种因素固定，导致作物无法直接吸收利用。

如，酸性土壤中，土壤磷易被Fe3+、Al3+固定成难溶的沉淀物。

碱性土壤中，土壤磷易被Ca2+固定等［7］。

作物通过根系分泌有机酸和质子活化土壤难溶性无机磷，低磷条件下作物根系分泌的有机酸主要有柠檬酸、异柠檬酸、草酸、苹果酸、延胡索酸、琥珀酸等，一般情况下，柠檬酸是作物根系分泌最多的有机酸［25］。

有机酸活化土壤磷的机制主要有：①与土壤中的
Fe3+、Al3+、Ca2+等金属离子的磷化合物进行络合反应；②与磷酸根离子竞争结合土壤颗粒；③改变土壤中铁铝氧化物等吸附剂表面的电荷，降低其对磷酸根的吸附固定；④降低根际pH，促进难溶性无机磷的溶解［26-27］，而质子则是通过降低根际土壤的pH增溶土壤磷。

低磷胁迫下，白菜、马铃薯根系分泌的柠檬酸、琥珀酸量显著增加［28］，玉米根系分泌的柠檬酸、苹果酸量大大增加［29］，大豆根系分泌的草酸、苹果酸、柠檬酸量增加明显［30-31］。

低磷时，水稻根系分泌的质子量比充足供磷时高60%［32］，大豆、番茄、鹰嘴豆、白羽扇豆根系分泌的质子量增加［31，33］。

此外，在石灰性或碱性低磷土壤中，作物根系分泌质子活化土壤难溶性磷被证明比分泌有机酸更有效。

酸性磷酸酶（acid phosphatase，APase）是作物根系分泌的一种能水解土壤无效磷、增加土壤有效磷的重要磷酸盐水解酶。

研究表明，低磷普遍诱导作物根系分泌的酸性磷酸酶活性，这是作物适应低磷胁迫的重要机制之一。

如，低磷胁迫下，水稻［34］、玉米［35］、白羽扇豆［36］、甘蓝型油菜［22］等作物根系分泌的酸性磷酸酶活性均显著增加。

紫色酸性磷酸酶（purple acid phosphatase，PAP）是酸性磷酸酶家族最庞大的成员，广泛存在于细菌、真菌、植物和动物中，在植物中多以基因家族形式存在［37］。

如，拟南芥［38］、水稻［39］、大豆［40］和玉米［41］基因组中分别有29、26、35和33个紫色酸性磷酸酶基因。

紫色酸性磷酸酶具有与酸性磷酸酶相同的催化磷酸单酯或酸酐裂解、释放无机磷酸根离子的作用，但是据目前的报道，紫色酸性磷酸酶主要在作物组织内发挥磷酸盐水解作用，根系分泌型紫色酸性磷酸酶种类较少。

低磷胁迫下，白羽扇豆形成的排根除了通过增加根系面积改善磷吸收，还能分泌大量的有机酸，排根结构有利于白羽扇豆在低磷土壤上的生长［24］。

如，低磷条件下，白羽扇豆的排根分泌较多的柠檬酸和苹果酸，显著促进了其磷营养［42-43］。

腐烂生物中的核酸是土壤有机磷的重要组成部分，作物常通过根系分泌核糖核酸酶水解其中的核糖核酸，使这部分磷释放
出来并被作物吸收利用。

有研究表明，磷缺乏通常显著诱导作物根系分泌的核糖核酸酶活性［44］。

3 与微生物共生促进作物磷吸收
作物根际土壤有复杂、多样的微生物群落，这些微生物被证实与作物的营养吸收、生长、抗逆性等密切相关。

其中，丛枝菌根真菌（AMF）和溶磷细菌（PSB）是对作物磷吸收具有较高帮助作用的两类微生物。

土壤中与作物根系共生的AMF有Glomus、Diversispora、Rhizophagus、Entrophospora、Diversispora等［45-46］，PSB有放线菌、农杆菌、固氮细菌、芽孢杆菌、假单胞菌、红球菌、链霉菌等［47］。

AMF促进作物磷吸收的主要机制是AMF的丛枝状菌丝结构能穿透作物的根皮质细胞壁并在土壤中建立庞大的丛枝，菌丝将作物根系和根外土壤连接起来，大大增加了作物可利用的土壤体积，且研究表明，AMF菌丝的磷吸收效率比根系直接吸收土壤磷的效率更高。

低磷土壤中，接种AMF的大豆地上部磷含量增加［48］，与AMF共生的棉花中部分磷酸盐转运蛋白基因表达量和磷浓度增加［49］，接种AMF提高了玉米根部和地上部的磷浓度［50］等，这些报道均证实了AMF对改善作物磷营养具有促进作用。

PSB促进作物适应低磷土壤的机制与AMF不同，PSB主要是通過分泌物增加作物的磷吸收。

植物激素对作物根系发育具有重要作用，PSB可产生植物激素并被作物根系吸收，导致作物根系的内源激素含量和根表面积增加，从而有利于作物根系利用更多的土壤磷［51］。

同时，PSB产生的植物激素也能作用于AMF，促进AMF菌丝定殖到作物根系并在根系中建立丛枝［52］。

PSB还能分泌有机酸、质子、酸性磷酸酶、紫色酸性磷酸酶、核糖核酸酶等磷增溶物质动员土壤磷，PSB分泌物活化出的有效磷除了可以通过根表皮细胞直接运输至作物组织内，还可以由AMF菌丝协助运送到作物根系，且AMF可以提供碳促进PSB生长，增加PSB分泌的磷增溶物质［45，53-54］。

4 作物耐低磷分子机制
作物响应低磷胁迫的分子机制主要包括调节有机酸、酸性磷酸酶、磷酸盐转运蛋白等基因的表达，以及调节microRNA、转录因子等［55］。

低磷会诱导作物中有机酸、酸性磷酸酶等合成和释放相关基因的表达。

如，转录组和代谢组数据显示，低磷胁迫28 d后，燕麦中与有机酸合成和释放有关的基因持续上调表达，燕麦根系分泌的柠檬酸和苹果酸量增加［56］。

水稻根系的低磷胁迫诱导表达基因芯片分析表明，根系中1个酸性磷酸酶基因（APA）、2个磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶基因（PEPC）、1个电压依赖阴离子通道1基因（VDAC1）、1个具有阴离子通道1活性的C4-二羧酸转运/苹果酸转运蛋白基因（C4-DT/MAT）等基因显著诱导表达［57］。

PHT1（phosphorus transporter 1）蛋白是作物根系在低磷胁迫下吸收、转运土壤磷的主要磷转运蛋白。

在高磷供应下，作物会抑制PHT1基因的转录，避免摄入的磷过多，产生磷中毒。

植物中的PHT1基因最早在拟南芥中被鉴定出来，随后研究者在马铃薯、白羽扇豆、番
茄、水稻、玉米和小麦等作物中均鉴定出了PHT1基因［58-59］。

研究表明，PHT1基因主要在作物的根中表达，特别是在根表皮细胞、侧根和根毛中的表达丰度很高。

如，拟南芥的9个PHT1基因有8个在根中表达［60］，水稻的13个PHT1基因均在根中表达［61］。

部分PHT1基因家族成员被发现在作物的地上部茎、叶和花等器官中表达，说明PHT1蛋白除了主要参与根系从土壤吸收磷的过程，还参与磷从作物根部运输到地上部以及由营养器官再分配到繁殖器官的过程。

如，拟南芥AtPHT1；6［62］、水稻OsPHT1；7［63］在花粉中表达，可能与作物的结实率有关。

水稻OsPHT1;2、OsPHT1;6在根和芽中表达，可能介导磷从作物的根部运载到地上部［64］。

拟南芥AtPHT1；5［65］、水稻OsPHT1；7［63］、水稻OsPHT1；3［66］、大麦HvPHT1；6［67-68］在衰老叶片维管束的韧皮部表达，可能介导磷从衰老叶片再分配到幼嫩组织。

作物磷稳态的维持不仅依赖于磷的获取，还需要磷在体内进行重新分配，PHO1（Phosphate 1）蛋白在将磷装载到根的木质部导管以及从根部运送到地上部过程中发挥重要作用。

拟南芥AtPHO1突变体与野生型相比，根系吸收磷的速率和根部磷含量没有变化，但磷转运到根的木质部导管以及地上部存在明显缺陷，作物地上磷含量严重不足，表现出缺磷症状［69］。

水稻PHO1基因与拟南芥PHO1基因功能类似，在将磷从作物根部运送到地上部过程中起着关键作用，水稻OsPHO1;2突变体中根部转移到地上部的磷明显减少［70］。

低磷条件下，白羽扇豆和几种禾本科植物会形成“排根”。

排根也称为丛生根，是在侧根上形成的密集的、瓶刷状的特殊侧根结构。

白羽扇豆是排根植物中唯一的农作物，排根导致白羽扇豆的根系磷吸收面积大大增加［23-24］。

2 根系分泌物提高土壤磷有效性
土壤中的大部分磷被土壤中的各种因素固定，导致作物无法直接吸收利用。

如，酸性土壤中，土壤磷易被Fe3+、Al3+固定成难溶的沉淀物。

碱性土壤中，土壤磷易被Ca2+固定等［7］。

作物通过根系分泌有机酸和质子活化土壤难溶性无机磷，低磷条件下作物根系分泌的有机酸主要有柠檬酸、异柠檬酸、草酸、苹果酸、延胡索酸、琥珀酸等，一般情况下，柠檬酸是作物根系分泌最多的有机酸［25］。

有机酸活化土壤磷的机制主要有：①与土壤中的
Fe3+、Al3+、Ca2+等金属离子的磷化合物进行络合反应；②与磷酸根离子竞争结合土壤颗粒；③改变土壤中铁铝氧化物等吸附剂表面的电荷，降低其对磷酸根的吸附固定；④降低根际pH，促进难溶性无机磷的溶解［26-27］，而质子则是通过降低根际土壤的pH增溶土壤磷。

低磷胁迫下，白菜、马铃薯根系分泌的柠檬酸、琥珀酸量显著增加［28］，玉米根系分泌的柠檬酸、苹果酸量大大增加［29］，大豆根系分泌的草酸、苹果酸、柠檬酸量增加明显［30-31］。

低磷时，水稻根系分泌的质子量比充足供磷时高60%［32］，大豆、番茄、鹰嘴豆、白羽扇豆根系分泌的质子量增加［31，33］。

此外，在石灰性或碱性低磷土壤中，作物根系分泌质子活化土壤难溶性磷被证明比分泌有机酸更有效。

酸性磷酸酶（acid phosphatase，APase）是作物根系分泌的一种能水解土壤无效磷、增加土壤有效磷的重要磷酸盐水解酶。

研究表明，低磷普遍诱导作物根系分泌的酸性磷酸酶活性，
这是作物适应低磷胁迫的重要机制之一。

如，低磷胁迫下，水稻［34］、玉米［35］、白羽扇豆［36］、甘蓝型油菜［22］等作物根系分泌的酸性磷酸酶活性均显著增加。

紫色酸性磷酸酶（purple acid phosphatase，PAP）是酸性磷酸酶家族最庞大的成员，广泛存在于细菌、真菌、植物和动物中，在植物中多以基因家族形式存在［37］。

如，拟南芥［38］、水稻［39］、大豆［40］和玉米［41］基因组中分别有29、26、35和33个紫色酸性磷酸酶基因。

紫色酸性磷酸酶具有与酸性磷酸酶相同的催化磷酸單酯或酸酐裂解、释放无机磷酸根离子的作用，但是据目前的报道，紫色酸性磷酸酶主要在作物组织内发挥磷酸盐水解作用，根系分泌型紫色酸性磷酸酶种类较少。

低磷胁迫下，白羽扇豆形成的排根除了通过增加根系面积改善磷吸收，还能分泌大量的有机酸，排根结构有利于白羽扇豆在低磷土壤上的生长［24］。

如，低磷条件下，白羽扇豆的排根分泌较多的柠檬酸和苹果酸，显著促进了其磷营养［42-43］。

腐烂生物中的核酸是土壤有机磷的重要组成部分，作物常通过根系分泌核糖核酸酶水解其中的核糖核酸，使这部分磷释放出来并被作物吸收利用。

有研究表明，磷缺乏通常显著诱导作物根系分泌的核糖核酸酶活性［44］。

3 与微生物共生促进作物磷吸收
作物根际土壤有复杂、多样的微生物群落，这些微生物被证实与作物的营养吸收、生长、抗逆性等密切相关。

其中，丛枝菌根真菌（AMF）和溶磷细菌（PSB）是对作物磷吸收具有较高帮助作用的两类微生物。

土壤中与作物根系共生的AMF有Glomus、Diversispora、Rhizophagus、Entrophospora、Diversispora等［45-46］，PSB有放线菌、农杆菌、固氮细菌、芽孢杆菌、假单胞菌、红球菌、链霉菌等［47］。

AMF促进作物磷吸收的主要机制是AMF的丛枝状菌丝结构能穿透作物的根皮质细胞壁并在土壤中建立庞大的丛枝，菌丝将作物根系和根外土壤连接起来，大大增加了作物可利用的土壤体积，且研究表明，AMF菌丝的磷吸收效率比根系直接吸收土壤磷的效率更高。

低磷土壤中，接种AMF的大豆地上部磷含量增加［48］，与AMF共生的棉花中部分磷酸盐转运蛋白基因表达量和磷浓度增加［49］，接种AMF提高了玉米根部和地上部的磷浓度［50］等，这些报道均证实了AMF对改善作物磷营养具有促进作用。

PSB促进作物适应低磷土壤的机制与AMF不同，PSB主要是通过分泌物增加作物的磷吸收。

植物激素对作物根系发育具有重要作用，PSB可产生植物激素并被作物根系吸收，导致作物根系的内源激素含量和根表面积增加，从而有利于作物根系利用更多的土壤磷［51］。

同时，PSB产生的植物激素也能作用于AMF，促进AMF菌丝定殖到作物根系并在根系中建立丛枝［52］。

PSB还能分泌有机酸、质子、酸性磷酸酶、紫色酸性磷酸酶、核糖核酸酶等磷增溶物质动员土壤磷，PSB分泌物活化出的有效磷除了可以通过根表皮细胞直接运输至作物组织内，还可以由AMF菌丝协助运送到作物根系，且AMF可以提供碳促进PSB生长，增加PSB分泌的磷增溶物质［45，53-54］。

4 作物耐低磷分子机制
作物响应低磷胁迫的分子机制主要包括调节有机酸、酸性磷酸酶、磷酸盐转运蛋白等基因的表达，以及调节microRNA、转录因子等［55］。

低磷会诱导作物中有机酸、酸性磷酸酶等合成和释放相关基因的表达。

如，转录组和代谢组数据显示，低磷胁迫28 d后，燕麦中与有机酸合成和释放有关的基因持续上调表达，燕麦根系分泌的柠檬酸和苹果酸量增加［56］。

水稻根系的低磷胁迫诱导表达基因芯片分析表明，根系中1个酸性磷酸酶基因（APA）、2个磷酸烯醇式丙酮酸羧化酶基因（PEPC）、1个电压依赖阴离子通道1基因（VDAC1）、1个具有阴离子通道1活性的C4-二羧酸转运/苹果酸转运蛋白基因（C4-DT/MAT）等基因显著诱导表达［57］。

PHT1（phosphorus transporter 1）蛋白是作物根系在低磷胁迫下吸收、转运土壤磷的主要磷转运蛋白。

在高磷供应下，作物会抑制PHT1基因的转录，避免摄入的磷过多，产生磷中毒。

植物中的PHT1基因最早在拟南芥中被鉴定出来，随后研究者在马铃薯、白羽扇豆、番茄、水稻、玉米和小麦等作物中均鉴定出了PHT1基因［58-59］。

研究表明，PHT1基因主要在作物的根中表达，特别是在根表皮细胞、侧根和根毛中的表达丰度很高。

如，拟南芥的9个PHT1基因有8个在根中表达［60］，水稻的13个PHT1基因均在根中表达［61］。

部分PHT1基因家族成员被发现在作物的地上部茎、叶和花等器官中表达，说明PHT1蛋白除了主要参与根系从土壤吸收磷的过程，还参与磷从作物根部运输到地上部以及由营养器官再分配到繁殖器官的过程。

如，拟南芥AtPHT1；6［62］、水稻OsPHT1；7［63］在花粉中表达，可能与作物的结实率有关。

水稻OsPHT1;2、OsPHT1;6在根和芽中表达，可能介导磷从作物的根部运载到地上部［64］。

拟南芥AtPHT1；5［65］、水稻OsPHT1；7［63］、水稻OsPHT1；3［66］、大麦HvPHT1；6［67-68］在衰老叶片维管束的韧皮部表达，可能介导磷从衰老叶片再分配到幼嫩组织。

作物磷稳态的维持不仅依赖于磷的获取，还需要磷在体内进行重新分配，PHO1（Phosphate 1）蛋白在将磷装载到根的木质部导管以及从根部运送到地上部过程中发挥重要作用。

拟南芥AtPHO1突变体与野生型相比，根系吸收磷的速率和根部磷含量没有变化，但磷转运到根的木质部导管以及地上部存在明显缺陷，作物地上磷含量严重不足，表现出缺磷症状［69］。

水稻PHO1基因与拟南芥PHO1基因功能类似，在将磷从作物根部运送到地上部过程中起着关键作用，水稻OsPHO1;2突变体中根部转移到地上部的磷明显减少［70］。

低磷条件下，白羽扇豆和几种禾本科植物会形成“排根”。

排根也称为丛生根，是在侧根上形成的密集的、瓶刷状的特殊侧根结构。

白羽扇豆是排根植物中唯一的农作物，排根导致白羽扇豆的根系磷吸收面积大大增加［23-24］。

2 根系分泌物提高土壤磷有效性
土壤中的大部分磷被土壤中的各种因素固定，导致作物无法直接吸收利用。

如，酸性土壤中，土壤磷易被Fe3+、Al3+固定成难溶的沉淀物。

碱性土壤中，土壤磷易被Ca2+固定等［7］。

作物通过根系分泌有机酸和质子活化土壤难溶性无机磷，低磷条件下作物根系分泌的有机酸主要有柠檬酸、异柠檬酸、草酸、苹果酸、延胡索酸、琥珀酸等，一般情况下，柠檬酸
是作物根系分泌最多的有机酸［25］。

有机酸活化土壤磷的机制主要有：①与土壤中的
Fe3+、Al3+、Ca2+等金属离子的磷化合物进行络合反应；②与磷酸根离子竞争结合土壤颗粒；③改变土壤中铁铝氧化物等吸附剂表面的电荷，降低其对磷酸根的吸附固定；④降低根际pH，促进难溶性无机磷的溶解［26-27］，而质子则是通过降低根际土壤的pH增溶土壤磷。

低磷胁迫下，白菜、马铃薯根系分泌的柠檬酸、琥珀酸量显著增加［28］，玉米根系分泌的柠檬酸、苹果酸量大大增加［29］，大豆根系分泌的草酸、苹果酸、柠檬酸量增加明显［30-31］。

低磷时，水稻根系分泌的质子量比充足供磷时高60%［32］，大豆、番茄、鹰嘴豆、白羽扇豆根系分泌的质子量增加［31，33］。

此外，在石灰性或碱性低磷土壤中，作物根系分泌质子活化土壤难溶性磷被证明比分泌有机酸更有效。

酸性磷酸酶（acid phosphatase，APase）是作物根系分泌的一种能水解土壤无效磷、增加土壤有效磷的重要磷酸盐水解酶。

研究表明，低磷普遍诱导作物根系分泌的酸性磷酸酶活性，这是作物适应低磷胁迫的重要机制之一。

如，低磷胁迫下，水稻［34］、玉米［35］、白羽扇豆［36］、甘蓝型油菜［22］等作物根系分泌的酸性磷酸酶活性均显著增加。

紫色酸性磷酸酶（purple acid phosphatase，PAP）是酸性磷酸酶家族最庞大的成员，广泛存在于细菌、真菌、植物和动物中，在植物中多以基因家族形式存在［37］。

如，拟南芥［38］、水稻［39］、大豆［40］和玉米［41］基因组中分别有29、26、35和33个紫色酸性磷酸酶基因。

紫色酸性磷酸酶具有与酸性磷酸酶相同的催化磷酸单酯或酸酐裂解、释放无机磷酸根离子的作用，但是据目前的报道，紫色酸性磷酸酶主要在作物组织内发挥磷酸盐水解作用，根系分泌型紫色酸性磷酸酶种类较少。

低磷胁迫下，白羽扇豆形成的排根除了通过增加根系面积改善磷吸收，还能分泌大量的有机酸，排根结构有利于白羽扇豆在低磷土壤上的生长［24］。

如，低磷条件下，白羽扇豆的排根分泌较多的柠檬酸和苹果酸，显著促进了其磷营养［42-43］。

腐烂生物中的核酸是土壤有机磷的重要组成部分，作物常通过根系分泌核糖核酸酶水解其中的核糖核酸，使这部分磷释放出来并被作物吸收利用。

有研究表明，磷缺乏通常显著诱导作物根系分泌的核糖核酸酶活性［44］。

3 与微生物共生促进作物磷吸收
作物根际土壤有复杂、多样的微生物群落，这些微生物被证实与作物的营养吸收、生长、抗逆性等密切相关。

其中，丛枝菌根真菌（AMF）和溶磷细菌（PSB）是对作物磷吸收具有较高帮助作用的两类微生物。

土壤中与作物根系共生的AMF有Glomus、Diversispora、Rhizophagus、Entrophospora、Diversispora等［45-46］，PSB有放线菌、农杆菌、固氮细菌、芽孢杆菌、假单胞菌、红球菌、链霉菌等［47］。

AMF促进作物磷吸收的主要机制是AMF的丛枝状菌丝结构能穿透作物的根皮质细胞壁并在土壤中建立庞大的丛枝，菌丝将作物根系和根外土壤连接起来，大大增加了作物可利用的土壤体积，且研究表明，AMF菌丝的磷吸收效率比根系直接吸收土壤磷的效率更高。

低磷土壤中，接种AMF的大豆地上部磷含量增加。