骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用

中国组织工程研究与临床康复第15卷第49期 2011–12–03出版
Journal of Clinical Rehabilitative Tissue Engineering Research December 3, 2011 Vol.15, No.49 ISSN 1673-8225 CN 21-1539/R CODEN: ZLKHAH
9279 Department of
Clinical Inspection, Inspection School of Hebei North University, Zhangjiakou 075000, Hebei Province, China
Kang Shao-ping★, Master, Department
of Clinical Inspection, Inspection School of Hebei North University, Zhangjiakou 075000, Hebei Province, China
kang_shao_ping@
Received: 2011-06-05 Accepted: 2011-09-21
河北北方学院检验学院临检教研室，河北省张家口市 075000
康少平★，女，1981年生，河北省张家口市人，汉族，2009年天津医科大学毕业，硕士，主要从事血液学检验教学及研究工作。

kang_shao_ping
@
中图分类号:R318
文献标识码:B
文章编号: 1673-8225 (2011)49-09279-04
收稿日期：2011-06-05 修回日期：2011-09-21 (20110505006/WL·G)
骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用★
康少平，姜文静，李萍
Differentiation of bone marrow mesenchymal stem cells into endothelial cells and clinical application
Kang Shao-ping, Jiang Wen-jing, Li Ping
Abstract
BACKGROUND: Studies have preliminarily verified that the bone marrow mesenchymal stem cells (BMSCs) can differentiate
into endothelial cells.
OBJECTIVE: To review the differentiation of BMSCs into endothelial cells and the progress of clinical research.
METHODS: PubMed database was searched for articles published from 2000 to 2011 with the key words of “bone marrow
mesenchymal stem cell, endothelial cell, differentiation, tissue engineered. The language was limited in English. Meanwhile,
Wanfang database was searched for articles published from 2000 to 2011 with the key words of “bone marrow mesenchymal
stem cell, endothelial cell, differentiation, clinical application” in Chinese.Totally 418 articles were retrieved, and finally 31 articles
were included. .
RESULTS AND CONCLUSION: BMSCs have the potential of self renewal and multiplex differentiation. In certain conditions,
they can be induced into endothelial cells. Endothelial cells are the important components of tissue-engineered blood vessels.
BMSCs for endothelial construction can promote the regeneration of blood vessels in tissue-engineered organs, provide blood
supply and also lay the foundation for the treatment of ischemic diseases in clinic.
Kang SP, Jiang WJ, Li P.Differentiation of bone marrow mesenchymal stem cells into endothelial cells and clinical
application.Zhongguo Zuzhi Gongcheng Yanjiu yu Linchuang Kangfu. 2011;15(49): 9279-9282.
[ ]
摘要
背景：目前国内外研究初步证明，骨髓间充质干细胞可以诱导分化为血管内皮细胞。

目的：综述骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床研究进展。

方法：应用计算机检索2000/2011 PubMed数据库相关文章，检索词为“bone marrow mesenchymal stem cell，endothelial
cell，differentiation，tissue engineered”，并限定文章语言种类为English。

同时计算机检索2000/2011万方数据库相关
文章，检索词为“骨髓间充质干细胞，内皮细胞，分化，临床应用”，并限定文章语言种类为中文。

共检索到文献418篇，
最终纳入符合标准的文献31篇。

结果与结论：骨髓间充质干细胞具有自我更新和多向分化潜能，在一定的诱导条件下可以向血管内皮细胞分化。

血管内皮
细胞是组织工程化血管的重要组成成分。

利用骨髓间充质干细胞进行血管内皮构建，既可促进组织工程化器官的血管再生，
又为组织工程化器官提供血供，同时也为临床治疗缺血性疾病奠定了基础。

关键词：内皮细胞；骨髓间充质干细胞；分化；组织工程化；综述文献
doi:10.3969/j.issn.1673-8225.2011.49.037
康少平，姜文静，李萍.骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用[J].中国组织工程研究与临床康复，2011，
15(49):9279-9282. [ ]
0 引言
骨髓间充质干细胞(bone marrow mesenchymal stem cells，BMSCs)是当今许多学者研究的热点，利用BMSCs高度自我更新能力和极强的多向分化潜能特性，同时BMSCs 又具有取材方便，容易体外培养和扩增，可自身提取，实现自体移植、避免免疫排斥反应的优势，故被认为是基因工程理想的种子细胞。

临床上，人们已经成功地将BMSCs移植到患者体内，用于治疗骨组织缺损和心肌梗死等疾病[1]。

目前国内外研究初步证明，BMSCs可以诱导分化为血管内皮细胞。

因此，BMSCs有望成为组织工程化血管的理想种子细胞，同时也为临床治疗心肌梗死、缺血性及代谢遗传性疾病开辟了崭新的道路。

1 资料和方法
1.1 资料来源文章由第一作者于2011-01进行检索。

中文以“骨髓间充质干细胞，内皮细胞，分化，临床应用”为检索词，检索万方数据库(网址)。

英文以“mesenchymal stem cells，endothelial cell，differentiation，tissue engineered”为检索词，检索PubMed数据库(网址http://www.
康少平，等. 骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用
P .O. Box 1200, Shenyang 110004
9280
www.CRTER .org ncbi. /sites/entrez/)。

共检索到文献418篇。

1.2 入选标准
纳入标准：①文章所述内容应与BMSCs 向内皮细胞
的分化和临床研究进展密切相关。

②同一领域选择近期发表或在权威杂志上发表的文章。

排除标准：重复性研究及陈旧文献。

1.3 资料提取 计算机初检得到418篇文献，阅读标题和摘要进行初筛，排除因研究目的与本文无关及内容重复的研究387篇，共保留其中31篇归纳总结。

1.4 质量评估 符合纳入标准的31篇文献中，有27篇是国外的相关研究报道，其余都是国内的。

入选的文献中涉及BMSCs 的生物特性、BMSCs 向内皮细胞诱导分化的依据和方法及BMSCs 诱导分化为血管内皮细胞的临床应用。

2 结果
2.1 BMSCs 的生物特性 间充质干细胞(mesenchymal stem cells ，MSCs)属于多能干细胞，可从多种动物及人体的许多部位和组织中提取，包括骨髓、脂肪组织、羊水、骨膜等，以骨髓组织中含量最为丰富，由于骨髓是其主要来源，因此统称为BMSCs 。

BMSCs 在不同理化环境和细胞因子的调控下，可定向分化为成骨细胞、软骨细胞、脂肪细胞、心肌细胞、神经元样细胞、神经胶质细胞、肝细胞等结构
[2-3]。

BMSCs 可以通过贴壁细胞分离法、密度梯度离心法、流式细胞仪分离法和免疫磁珠分离法进行分离。

密度梯度离心法简便经济，效果较好，被广泛应用。

BMSCs 体外培养呈贴壁生长特性，细胞形态呈棒状或杆状，类似成纤维细胞形态，典型细胞集落呈放射状排列。

目前MSCs 尚未发现有特异性的表面标记物，一般认为它表达多种表面标记物，包括细胞外基质成分、细胞因子、生长因子及其受体，但不表达血细胞抗原。

流式细胞仪检测大部分人的BMSCs CD105、CD73、CD90表达呈阳性，而CD45、CD34、CD14等造血细胞的标记则表达呈阴性[4]。

2.2 BMSCs 向内皮细胞分化 目前，许多学者对BMSCs 向内皮细胞分化的诱导条件作了大量尝试性研究，希望能够明确BMSCs 分化为内皮细胞的调控机制以及影响因素，以至于使BMSCs 可以作为血管内皮细胞来源的理想种子细胞。

2.2.1 BMSCs 向内皮细胞诱导分化的依据 大量文献报道了BMSCs 和内皮细胞的相关性及其体内向内皮细胞分化的潜能。

首先，BMSCs 是来源于中胚层的多能干细胞，理论上可分化为所有中胚层来源的细胞。

而内皮细胞属于中胚层来源的细胞，因此MSCs 具有分化为内皮细胞的可能性。

其次，BMSCs 表达内皮前期细胞
(endothelial progenitor cell ，EPC)和内皮细胞(endothelial cell ，EC)早期分化的多种分子标志，如血管内皮生长因子受体2(Flk-1/KDR)、血管内皮细胞黏附分子1(VCAM-1)、细胞间黏附分子1(ICAM-1)、整合素等[5]，并且在注入体内后可迁移至血管壁，参与创伤修复和血管壁的构成，有直接转化成内皮细胞的可能性。

2.2.2 诱导BMSCs 分化为内皮细胞的方法 学者们尝试了大量诱导BMSCs 分化为内皮细胞的方法，并且取得了可喜的成果，已经证明细胞因子、细胞外基质及细胞微环境等因素都可诱导MSCs 向内皮细胞分化。

细胞因子：
血管内皮生长因子：又称血管通透因子或促血管因子，是血管迁移和增殖的重要刺激因子。

它对体外诱导BMSCs 或胚胎干细胞分化为内皮细胞具有重要的作用[6-7]。

Oswald 等[8]联合应用50 μg/L 血管内皮生长因子与体积分数为2%的胎牛血清，体外成功地诱导BMSCs 向内皮细胞分化，并在3-D 培养过程中促进BMSCs 形成小管样结构。

董悦等[9]研究发现，MSCs 诱导形成的内皮细胞，在体内环境中生存并保留其特征，而在缺乏血管内皮生长因子诱导的体外培养基中能生长，但不能维持其特征。

表明体内环境能够适应诱导形成的内皮细胞长时间生存，这为组织工程化血管内皮种子细胞的选定提供了实验依据。

由于在机体内，许多器官的细胞均可以产生和表达血管内皮生长因子，并且机体内环境的体液中自然存在生理性的血管内皮生长因子，能够为细胞生存提供必需条件。

而在体外培养基中生长诱导形成的内皮细胞，由于没有内源性血管内皮生长因子的提供，在失去培养基中的血管内皮生长因子后，内皮细胞特征难以维持下去。

因此，血管内皮生长因子在MSCs 参与体内外血管生成的过程中，发挥了核心作用[10]。

碱性成纤维细胞生长因子：碱性成纤维细胞生长因子是一种肝素黏合多肽，在人体组织中广泛存在，具有多种生物活性，包括促进毛细血管增殖、细胞有丝分裂，从而影响细胞的增殖和分化。

碱性成纤维细胞生长因子(3 μg/L)可明显促进BMSCs 的增殖并能增加传代次数。

同时，碱性成纤维细胞生长因子也能促进BMSCs 分化为内皮细胞及形成小管样结构[11]。

细胞外基质：细胞外基质是由细胞合成并分泌到胞
外、分布在细胞表面或细胞之间的大分子，主要是一些多糖和蛋白，或蛋白聚糖。

这些物质构成复杂的网架结构，支持并连接组织结构、调节组织发生和细胞生理活动，并对细胞增殖和分化发挥重要调控作用[12]。

基质蛋白与整合素参与MSCs 向体外内皮细胞的分化[13]。

内皮细胞产生并连接多种基底膜成分，纤粘连蛋白和间质胶原可以促进内皮增殖和迁移，而层粘连蛋白和基底膜胶原可刺激内皮的黏附与分化。

血管形成过程和成熟血管
康少平，等.骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用ISSN 1673-8225 CN 21-1539/R CODEN: ZLKHAH
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最终稳定是一个复杂的过程，需要细胞外基质的调控和信号传导。

细胞外基质提供一种富含胶原纤维、硫酸软骨素、玻璃黏蛋白和纤维黏蛋白的环境；一旦内皮细胞形成管腔样结构，细胞就会分泌基底膜样物质来帮助稳定血管壁，基底膜与形成管腔的内皮细胞紧密黏着，提供传导信号，对新生血管起维持动态平衡的作用[14]。

细胞微环境：MSCs在机体内的分化远比体外分化更复杂，受到多种因素的联合调控，其中细胞所处微环境是影响其分化的重要因素之一。

O2是细胞微环境的重要组成成分，是影响细胞分化的决定因素。

正常人骨髓中的氧张力为 3.591~6.517 kPa，相当于氧体积分数为4%~7%，即正常状态下MSCs生存在低氧环境中，此外机体也常处于各种病理性低氧状态，如骨折、脑卒中、心肌梗死等[15]，MSCs移植治疗上述疾病是目前组织工程领域的关注热点。

已有报道体外低氧培养能促进MSCs向软骨、成骨、脂肪、神经元细胞及内皮细胞分化[16-17]。

低氧促进MSCs向内皮细胞分化的机制：O2作为细胞内有氧呼吸电子传递链中的最终受体和某些酶类的作用底物，是维持细胞生命活动的必需因素。

一旦O2供应不足，缺氧信号将迅速传递至细胞核内，启动相关基因的表达，以维持细胞和机体的氧自稳平衡及能量代谢平衡。

在低氧状态下，缺氧诱导因子1(hypoxia inducible factor1，HIF-1)是影响基因调控最主要的转录因子[18]。

低氧促进MSCs向内皮细胞分化的过程中，HIF-1起重要作用：在低氧状态下，转录因子HIF-1能够上调一部分血管新生相关基因的表达，如血管内皮生长因子，碱性成纤维细胞生长因子，血管内皮生长因子受体Flk-1、Flt-1以及纤溶酶原系统的成分[19-20]；在低氧状态下，转录因子HIF-1能够上调蛋白酶的表达，如膜型基质金属蛋白酶家族(membrane type matrix metalloproteinases，MT-MMPs)，能水解细胞外蛋白质，从而促进细胞迁移、基质重建及小管样结构的形成[21]。

低氧是一种重要的生理或病理现象，低氧作用于MSCs的相关分子机制主要涉及HIF-1和MT-MMPs。

适度低氧可促进MSCs增殖及凋亡，有利于迁移和趋化，而对分化的影响因细胞类型不同而有所差异。

然而，什么样的氧体积分数最有利于MSCs的培养与扩增？低氧是否能激发MSCs向其他组织细胞类型的分化潜能？MSCs迁移和趋化的机制仍待进一步分析。

MSCs 作为组织工程的种子细胞，探究低氧对MSCs固有特性的影响，将为缺血缺氧性疾病及肿瘤等的治疗奠定基础。

2.3 BMSCs诱导分化为血管内皮细胞的临床应用前景
2.3.1 BMSCs在缺血性心血管疾病的移植治疗近年来细胞移植的出现为新血管形成提供了一个新的、潜在性的方法。

传统地应用生长因子如血管内皮生长因子来促进血管生成有一定缺陷，即不能严格调控血管内皮生长因子的表达而造成不良反应，如血管瘤的形成。

而移植的细胞能够在机体生理调控下分泌生长因子，持久地发挥其促血管新生作用，因此具有较高的安全性。

BMSCs因其独特的生物学特性，已被用于治疗缺血性疾病及血管依赖性疾病。

Tang等[22]在大鼠缺血性心梗模型中应用自体BMSCs移植进行治疗。

结果发现BMSCs移植后明显增加了梗死区血管密度及缺血心肌的血流，改善了梗死心肌的功能；而心功能的改善主要是由于植入的BMSCs具有自我更新能力，能够长期保持其促血管生成作用。

MSCs能分泌多种生长因子，其中血管内皮生长因子是重要的促血管生长因子，加速微血管形成以及增加缺血组织的局部血流量[23]。

在临床上，BMSCs移植治疗扩张型心肌病终末期心功能不全、心肌梗死、缺血性心脏病、心力衰竭等取得了一定的疗效[24-25]。

BMSCs可以在心梗区定植，促进心肌和血管生成，减少胶原形成，明显缩小心肌梗死面积，参与坏死心肌组织修复，可延缓心肌梗死后心室重构的发展，同时促进血管新生，改善心脏功能[26-27]。

BMSCs 移植可能通过改善心肌、基质、血管重构等多种途径共同起作用，其中，在血管重构方面占据重要地位。

干细胞分化为内皮细胞和血管平滑肌细胞形成新的毛细血管，建立侧支循环，并分泌血管内皮生长因子、细胞因子等物质，促进毛细血管新生和先前存在的血管系统增殖，改善宿主血液供应，减少心肌细胞凋亡[28]。

2.3.2 BMSCs在肿瘤治疗的研究 BMSCs向内皮细胞分化的功能及其强大的促血管生成作用，使其在肿瘤血管生成过程中具有重要作用[29-30]。

在肿瘤血管生成过程中，BMSCs促进血管生成的机制可能为：①实体肿瘤对BMSCs造成缺氧环境，刺激BMSCs表达HIF-1，而HIF-1进一步促进BMSCs分泌血管内皮生长因子等生长因子，BMSCs通过自分泌作用，促进体内肿瘤血管的生成。

②内皮细胞和肿瘤细胞介导的旁分泌调节作用也能促进BMSCs聚集和迁移，使其能够参与活跃的肿瘤血管新生过程[31]。

MSCs在肿瘤血管生成过程中的作用使人们看到：在细胞移植过程中，利用组织工程学技术使BMSCs分泌抗肿瘤因子以拮抗肿瘤的进展，必将为肿瘤的治疗开辟一条崭新道路。

3 结语与展望
总之，根据BMSCs向血管内皮细胞分化的特性，它有望成为组织工程化血管种子细胞的主要来源。

利用BMSCs进行细胞移植治疗，既可促进新血管的形成，又为缺血器官、组织提供血供，为临床治疗心肌梗死、
康少平，等. 骨髓间充质干细胞向内皮细胞的分化和临床应用
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9282
www.CRTER .org 缺血性疾病、肿瘤等提供了一个安全、有效的方法。

但是BMSCs 移植也存在诸多问题，如：缺乏对人体无损害又便于跟踪的移植细胞标记物；尚无移植的最佳途径和能够改善组织器官功能的最佳移植细胞数量和细胞类型；缺乏明确的BMSCs 移植的临床适应证，BMSCs 培养诱导的许多细胞仍为类某种功能的细胞，移植后是否真正发挥细胞及其功能替代；BMSCs 后是否会在宿主体内长期存活、增殖或分化仍不清楚等。

这些问题在临床实际应用中尚有待解决。

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关于作者：第一作者收集资料、构思并设计本综述，分析并能解释数据，经第二、三作者修改，第一作者对本文负责。

利益冲突：课题未涉及任何厂家及相关雇主或其他经济组织直接或间接的经济或利益的赞助。

伦理批准：没有与相关伦理道德冲突的内容。

此问题的已知信息：骨髓间充质干细胞是一类来源广泛、易于培养、具有强大自我更新能力、多向分化潜能等特点的成体干细胞群，它在一定诱导条件下可以向血管内皮细胞分化。

本综述增加的新信息：诱导骨髓间充质干细胞分化为血管内皮细胞的方法有细胞因子、细胞外基质及细胞微环境等。

骨髓间充质干细胞在缺血性心血管疾病的移植治疗及肿瘤治疗方面的临床应用。

临床应用的意义：骨髓间充质干细胞有望成为组织工程化血管种子细胞的主要来源。

利用骨髓间充质干细胞进行细胞移植治疗，既可促进新血管的形成，又为缺血器官、组织提供血供，为临床治疗心肌梗死、缺血性疾病、肿瘤等提供了一个安全、有效的方法。