食管癌扩大淋巴结清扫术

食管癌扩大淋巴结清扫术
方文涛陈文虎
第一节淋巴结清扫的理论依据
淋巴结转移是食管癌的重要预后标志。

对食管癌患者进行尸解的结果发现，在进食梗阻等症状出现时73～74.5％的患者已有淋巴结转移；而临床研究发现，食管癌术后5年内死亡者80％死于肿瘤复发，其中淋巴结转移占40％以上。

因此，即使是没有远处转移的食管癌也并非是癌肿本身的局灶性病变，而更应视作包括颈部、纵隔及上腹部在内的区域性疾病（Local-regional Disease）。

食管的淋巴回流具有特殊的解剖结构。

食管粘膜下层的淋巴管除横向穿透食管壁引流至附近的淋巴结外，还存在着垂直的纵向交通，淋巴结染色研究发现，这种纵向的淋巴流量甚至比水平方向的淋巴引流更为丰富。

因此食管上皮肿瘤在早期刚侵及粘膜下层时即可发生广泛乃至跳跃性的淋巴道转移，下段食管的淋巴回流主要引向腹部的贲门两侧、胃左动脉及腹腔动脉旁淋巴结群，中上段食管则向上引流至颈部及上纵隔淋巴结，当上方的淋巴通道因肿瘤转移造成阻塞后亦可逆行转移至下方的腹部淋巴结。

淋巴结清扫术的临床经验表明，食管癌一旦侵犯至粘膜下层，区域淋巴结转移率即可达18～33％，而侵犯至外膜层以后淋巴结转移率更可高达78～89％水平。

理论上如果在切除肿瘤病灶的同时能够彻底地清除上述引流区域内的受累淋巴结，则患者通过外科手术获得治愈的机会将大大增加。

问题是传统的食管癌术式一般仅注重对肿瘤本身进行切除，淋巴结的扫除则往往局限于肉眼明显肿大的食管旁淋巴结。

这一指导思想下的手术径路选择也限制了淋巴结的清扫，如国内较多采用的左胸径路，由于主动脉弓及左侧颈总动脉、锁骨下动脉的遮挡，无法对上段食管旁及颈胸交界部的淋巴结予以清扫，腹部操作通过打开膈肌进行，扫除腹腔动脉旁淋巴结时亦有一定难度；上海市胸科医院以往采用的经左颈、右前胸、上腹正中三切口，具有手术时间短、切除范围广的优点，但由于胸部前外侧切口暴露的局限性，对食管及区域淋巴结所处的中后纵隔的操作常常需在半直视下进行，亦很难彻底清除上纵隔及食管左侧的淋巴结。

其结果是手术病理分期欠准确性，手术的根治
性也受影响，加之传统的食管癌治疗模式过于依赖单纯的外科切除，缺乏有效的辅助治疗，术后易出现转移而致治疗失败，尤其是不少病例术后较短时间内即可因上纵隔或颈部淋巴结转移肿大引起喉返神经麻痹，不仅妨碍了患者的长期生存，在缓解症状，提高生活质量方面亦受到影响。

日本自20世纪80年代起开始对食管癌进行扩大淋巴结清扫的临床研究，手术范围由中下纵隔及上腹部扩大至上纵隔颈胸交界部（二野清扫术），而后又扩展至颈部（三野清扫术），期间虽不乏对清扫范围的争论，十余年的经验证实了淋巴结清扫的优越性，并发展成为全日本70％以上医院采用的标准术式。

欧美国家长期将食管癌视作“全身性疾病”（Systemic Disease）而注重辅助治疗的作用，且近年来腺癌已取代鳞癌成为大多数西方国家食管癌的主要类型，但是自上世纪90年代起有多家著名的临床医疗中心先后加入了淋巴结清扫术的研究行列，并取得了与日本相似的结果。

首先是手术病理分期的准确性大幅度提高，从临床角度证实区域淋巴结转移是食管癌的普遍现象。

1991年日本食管疾病研究会对全国96家医院的调查结果表明，二野淋巴结清扫术所得淋巴结转移阳性率为58.7％，三野清扫术为72.9％，提示扩大清扫范围将使术后病理分期上移；日本国立癌症中心报道至今为止唯一的有关三野淋巴结清扫的临床对照试验证实胸段食管癌颈部淋巴结转移率为26％；美国Cornell大学医院的结果表明食管下段鳞癌和腺癌的淋巴结转移率都可达70％以上，其中颈淋巴结转移率可达35％水平；且日本和欧美的结果都表明区域淋巴结转移程度与食管肿瘤的局部浸润程度相关。

其二是通过淋巴结清扫对食管癌的淋巴结转移方式有了更为深入的认识。

胸段食管癌的转移高发淋巴结组群为颈胸交界部的喉返神经链淋巴结及以隆突下淋巴结为中心的食管旁淋巴结，向下则主要集中于贲门－胃左动脉－腹腔动脉链淋巴结；早中期肿瘤的颈部淋巴结转移则以颈部大血管内侧之颈段食管旁淋巴结较外侧之斜角肌前颈深淋巴结更为多见，提示上述区域应该成为淋巴结清扫的重点，而气管前方及主动脉弓下淋巴结转移频率不高，且一旦发生时疾病多已进展至晚期，清扫意义不大。

第三是随着手术根治性的提高，患者术后的生存率和生活质量亦获得改善。

虽然不可能对淋巴结清扫术进行大规模的前瞻性随机对照研究，日本和欧美的文献报道5年生存率均可达到40－50％水平，明显高于历史或同期病例对照，而传统术式的随访结果鲜有高于30％者；对复发方式的研究表明，扩大淋巴结清扫能有效地减少术后的区域淋巴结复发，其中Kato等报道三野清扫术后淋巴结复发率由23％下降至11％，但对远处脏器转移的发生率没有影响。

国内亦有部分单位尝试通过扩大清扫淋巴结范围来改进对食管癌的治疗效果。

上海市胸科医院自1997年1月起在104例胸段食管鳞癌患者中进行了前瞻性的优化治疗临床对照试验，其中56例按本院传统术式（改良Ivor-Lewis术）行胸段食管切除，余48例经右胸后外切口行纵隔及上腹部淋巴结清扫，平均扫除的淋巴结组数由原来的2.2组增加至10.5组，转移淋巴结检出组数由0.6组增加至1.1组，其中喉返神经旁、隆突下、中下段食管旁、贲门旁和胃左动脉旁淋巴结为转移高发组群，此与日本的淋巴结清扫结果一致（参见表1)。

本组资料分析显示，扩大清扫范围使12.5％患者的手术病理分期由pN0上升至pN1，并且因扫除了传统术式可能残留的转移淋巴结而使25％的患者手术根治性得以提高。

淋巴结清扫组的3年生存率达到49.3％，亦明显高于传统术式病例（37.1％）。

表1. 胸段食管癌淋巴结转移分布情况
淋巴结分组SCC NCCH p值
转移淋巴结% 转移淋巴结% 颈部（总计）2 4.2714.00.090
纵隔（总计）2041.62550.00.532
左喉返神经旁3 6.31020.00.042右喉返神经旁510.4714.00.971上段食管旁48.32 4.00.319右侧气管旁48.300.00.054主动脉弓下00.0510.00.032隆突下612.5510.00.943中段食管旁612.5918.00.635下段食管旁510.4714.00.816膈肌旁00.01 2.00.510
腹部（总计）1225.01632.00.587
贲门旁510.41428.00.052胃小弯3 6.348.00.770胃左动脉旁816.8510.00.500腹腔动脉旁1 2.13 6.00.324 SCH: 上海市胸科医院; NCCH:日本国立癌中心。

第二节手术方法
一. 麻醉：淋巴结清扫术的重点在于扫除传统术式难以达到的颈胸交界部、上段食管左侧以及后纵隔的淋巴组织，故要求麻醉时采用双腔气管插管，使右肺萎陷以达到良好的暴露，同时减少术中低氧及右肺挤压造成的损伤，必要时可通过细径的纤维支气管镜进行定位以保证术中单肺通气得以持续顺利进行。

没有条件或缺乏经验的单位采用持续低流量供氧或间隙单肺通气亦可在一定程度上满足术者的需要。

食管癌患者术前多有轻度脱水，麻醉诱导及术中应及时补足容量，但补液过多有可能加重患者术后的心脏负担，故麻醉期间补液速度需要均衡，扣除出血量和尿量后的净入水量以6～9ml/kg·hr为佳；出血不多的病例不一定需要输血，只要HCT不低于30～35％即可，必要时可适量补充白蛋白或血浆以保证循环稳定。

只要手术指征掌握合理，几乎所有病例都应可以手术后早期拔除气管插管，常规留置气管插管进行辅助呼吸的做法反而会因呼吸管理不当而增加肺部并发症的发生。

拔除气管插管前应注意吸净大气道及口腔内的分泌物，若感觉双腔管吸痰困难时，可先改为单腔管过渡。

二. 手术径路：通过右胸后外侧切口可完成胸段食管的切除和对包括食管左侧在内的整个纵隔的淋巴结清扫。

胸部操作完成后需要将患者翻转为平卧位，通过上腹正中切口游离近端胃进行消化道重建，并清扫该区域内的淋巴结。

若附加颈部清扫则可与腹部操作同时进行。

清扫完成后可通过胸骨后隧道将胃上提至颈部进行吻合，但作者的体会是胸骨后途径较长，加之胸廓出口处角度的影响，吻合口瘘发生率较高，加之前纵隔空间狭小，患者进食后易有气促或饱胀感；建议胸部操作结束时于后纵隔内留置牵引纱带，经食管床将胃上提至颈部进行重建，此时最好将近端胃制成大弯侧胃管，以免通过食管裂孔时造成网膜上下出血，亦有助于减少吻合口张力，但肿瘤无法根治性切除需术后辅助放疗的患者最好避免后纵隔途径，以免放疗引起重建脏器损伤。

三. 胸部淋巴结清扫：切口一般选择在第5肋间，于骶棘肌的前方离断第5、6后肋，这样肋间可以很容易地撑大，暴露自胸顶至膈角的整个纵隔；胸上段肿瘤位置较高，亦可选择离断4、5后肋、于第4肋间进胸。

探查确认肿瘤能够根治性切除后由胸下段开始游离食管，先沿右肺门打开纵隔胸膜，沿心包、下肺静脉及下腔静脉边缘将后纵隔脂肪及其间的淋巴结向食管侧游离，此间无粗大血管分布，操作可用电刀或剪刀锐性剥离以缩短手术时间；随后打开食管后方与脊柱之间的纵隔胸膜，以手指将食管掏出向头端牵引，清扫裂孔上方膈肌旁淋巴结直至露出腹膜脂肪为止。

此时于裂孔上方离断食管，肿瘤位于胸下段贲门处者可于肿块上缘离断，远端缝闭后送入腹腔以方便腹部操作，近端缝闭后保留缝线以利牵引。

将近端食管提起，紧贴降主动脉逐支结扎切断食管固有动脉，将胸中下段食管旁淋巴结与食管一并作整块切除；此处食管系膜分为主动脉－食管和心包－食管二层，分开进行操作更便于减少出血，同时注意避免误入左侧胸膜腔。

图 1. 下纵隔及膈肌裂孔旁淋巴结的清扫。

图示为食管已于膈上离断，裂孔周围脂肪组织及淋巴结已清扫完毕。

清扫隆突及双侧肺门部位前需先行离断奇静脉弓，右侧的主支气管动脉自肋间动脉根部发出后与奇静脉伴行至右肺门，应予分别结扎处理；右侧迷走神经干于隆
突下方发出肺支，原则上应予以保留，以减少术后呼吸道并发症风险，可于其远端切断右迷走神经。

将食管向头端牵引，沿右总支气管内侧壁游离右总支气管旁淋巴结至隆突下，然后沿左主支气管及内侧壁分离直至左肺门，将隆突下及肺门淋巴结与心包分离后附于食管上一并去除。

隆突下有来自气管前方的支气管动脉分支，故此处操作宜钳夹结扎或使用血管夹，避免为求速度而一味锐性剥离，该分支一旦损伤回缩至隆突前上方则止血相当费力。

图 2. 中纵隔淋巴结清扫。

清扫重点在于隆突下及双侧肺门处，图示为右迷走神经于发出肺支后离断。

清扫上纵隔时先顺右迷走神经干后方纵行切开纵隔胸膜至右锁骨下动脉下缘，自气管右侧将右前纵隔的脂肪组织及上段食管旁淋巴结一起向食管方向游离，直至暴露左侧气管环膜交界部为止，操作时注意防止误伤气管膜部。

右迷走神经于右锁骨下动脉水平发出右侧喉返神经，向下绕过该血管后转向上行至颈部，其近旁之淋巴结转移发生率很高，而清扫时又容易误伤，故建议先行分离该神经后予以保护，操作时宜使用尖端较细的无损伤神经镊提夹组织；另外此段食管有来自甲状腺下动脉的细小分支供应，出血时不宜盲目钳夹结扎，可采用纱布压迫止血。

图 3. 右上纵隔淋巴结清扫。

重点在于扫除上段食管旁及右侧喉返神经旁的淋巴结。

离断奇静脉时注意其后方的支气管动脉。

沿脊柱前缘打开上段食管后方的纵隔胸膜，继续向头端牵拉食管，结扎切断发自主动脉弓的营养血管，至弓上水平起食管与脊柱之间无血管联系而较疏松，以剪刀或电刀快速游离至胸顶部，但应避免侵及由主动脉弓右侧跨越脊柱前方至左上纵隔的胸导管。

左上纵隔淋巴结转移主要集中于左喉返神经侧旁，该神经绕过主动脉弓下方后逶迤向上，与气管左侧缘平行但并不紧贴气管，向右侧牵拉上段食管时可随纵隔脂肪组织被一并带起而致误伤，故应首先贴近食管肌层游离直至颈部水平，再将气管牵向右侧清扫左上纵隔内淋巴结，此处同样最好先分离找到左侧喉返神经予以保护，由主动脉弓处起扫除气管左侧的脂肪组织及淋巴结直至甲状腺下极水平，胸部清扫方告完成。

图 4. 左上纵隔淋巴结清扫。

左喉返神经径路较长，注意避免损伤。

四. 上腹部淋巴结清扫：如前所述，食管癌的上腹部淋巴结转移多见于贲门两侧及胃左动脉、腹腔动脉处。

游离脾胃韧带后将胃牵向右侧，打开小网膜囊，尽可能于靠近肝脏处向上切开腹膜至食管裂孔腹膜返折处，将食管残端拉入腹腔后暴露左右膈肌脚，首先离断左膈下动脉，将左膈脚前方的后腹膜脂肪及贲门右侧淋巴结一并扫除，直至左肾上腺近旁，使胃底完全游离。

然后将其牵向左侧，于胰腺上缘打开胰包膜向腹腔动脉根部进行清扫，暴露脾动脉及肝总动脉起始部并摘除其周围脂肪组织，继而向左侧游离，依次分离冠状静脉和胃左动脉，于其根部分别结扎切断，将胃左动脉旁淋巴结一并扫除。

至此所需清扫的淋巴结已全部附着于近端胃壁，如拟制作胃管代替食管则于胃左动脉第3支分枝处离断小弯侧血管弓，用直线切割缝合器制成胃管，同时去除贲门及小弯侧的淋巴结；若拟以全胃进行重建则在离断小弯血管弓后沿胃壁向贲门方向逐支结扎切断胃左动脉分枝，将附着的淋巴结去除后再以残端闭合器切除食管远端及贲门部。

五. 颈部淋巴结清扫：于胸骨上窝一横指沿颈部皮纹作弧形切口，二侧达胸锁乳突肌外侧缘，向上下游离颈阔肌皮瓣分别至环状软骨和胸骨、锁骨上缘。

颈部淋巴结转移集中于气管食管、锁骨上缘和肩胛舌骨肌内侧的三角形区域内，清扫时可分四个区进行，即左右颈内血管内侧气管食管沟内的颈段食管旁淋巴结，以及颈内血管外侧斜角肌前方的颈深淋巴结。

首先用拉钩将胸锁乳突肌牵向外侧，清扫上至肩胛舌骨肌、下至锁骨下静脉、内至颈内血管鞘、外至颈外静脉范围内的脂肪组织及颈深淋巴结，向后方直至斜角肌前面，该区域内除偶有1～2支发自颈内静脉的细小分支外几无血管，大部分操作可用剪刀或电刀进行，需注意向后方深部游离时勿伤及横卧于颈深筋膜浅面的颈横动脉，因其后方即有膈神经纵行通过，若操作始终保持在颈横动脉前方则无误伤该神经之虞。

作颈部清扫时还需注意在近静脉角附近宜多结扎，因此处有胸导管由后方汇入左锁骨下静脉。

扫除颈深淋巴结后于锁骨上缘处切断胸骨甲状腺和胸骨舌骨肌止点，清扫锁骨上方气管食管沟内的颈段食管旁淋巴结，以血管钳于气管和颈总动脉之间钝性分离直至与胸腔内沟通，确认喉返神经之所在后扫除其侧旁的脂肪及淋巴组织，注意左侧喉返神经在颈部紧贴于气管食管沟内垂直上行，而右侧喉返神经绕过锁骨下动脉后由右颈总动脉后方斜向内侧的甲状腺下极，熟悉其走向有利于避免误伤。

去除喉返神经旁的颈段食管旁淋巴结后
颈部清扫即告完成，于左喉返神经外侧将食管残端拉至颈部，与上提的胃管进行吻合重建。

图5. 颈部淋巴结清扫。

划线区域内为清扫范围。

第三节术后处理要点
一．输液管理：
食管癌术后并发症中80％为心肺并发症，最多见的是肺炎、呼吸衰竭及心律失常，且心肺并发症之间有着密切的相关性。

扩大淋巴结清扫术手术时间长，创伤较大，因此手术引起的第三间隙失水显著，相应地在术后第2天血管张力恢复后大量水份回流易引起循环不稳定；加之大范围扫除淋巴结后对胸内淋巴回流影响较大，这一时期容易出现亚临床性肺水肿，并诱发房颤等快速型室上性心律失常。

若此期处理不当则病情易进展至急性肺水肿、呼吸衰竭。

基于上述病理生理变化特点，淋巴结清扫术后当日应充分补足容量（120－160ml/hr），并注意观察患者的呼吸循环指标，术后第1～2日出现轻度气促、心率加快、偶发房性早搏、氧饱和度下降、单位时间尿量增加（如超过100ml/3小时）以及尿液颜色变淡等都是组织间隙水份开始回流的征象，应及时调整输液速度，以利患者平稳过渡。

食管术后输液的另一要求是充足的能量供应。

临床上使用静脉营养时最常见的问题之一是过分专注于氮平衡而忽视热卡的供给。

食管术后每日的热卡量至少应达到1700～2000kcal，否则补入的氨基酸将被用于产热所消耗而无法满足组织修复及吻合口愈合的需求。

二．呼吸管理
食管癌术后呼吸道并发症多见除了容量问题以外，由于淋巴结清扫操作对呼吸道的机械刺激、气管、支气管血供障碍、呼吸道淋巴回流受阻、以及右肺神经支配的切断，其术后呼吸功能的改变更甚于一般的食管手术，因此严格的呼吸道管理对保证组织供氧、减少心肺并发症及吻合口瘘的发生至关重要。

上海市胸科医院的经验是术后常规进行细径纤支镜检查是十分有用的方法。

除直接吸除气道内的分泌物、保证呼吸道通畅外，还有助于刺激咳嗽反射，帮助患者有效咳嗽主动排痰，更为重要的是反复纤支镜检有利于观察比较气道分泌物的量和性状变化，帮助对呼吸循环的判断和管理，如术后第一日气道分泌物往往量不多但较粘稠，术后第二日起则以白色稀薄的水样痰多见，组织间隙水分回流期内气道分泌物量多影响呼吸者有时需要一日二次行气管镜吸痰；后期出现粘稠脓性痰者需警惕继发性呼吸道感染可能，应在吸痰时取分泌物进行细菌培养及药敏试验，以便指导临床加强抗炎治疗。

三．胃食管返流
胃代食管是食管癌术后进行消化道重建最为常见的方法，其缺陷之一是术后易出现胃食管返流，影响患者的生活质量，并有可能引起严重的并发症。

食管手术时贲门切除使食管下括约肌抗返流机制丧失，迷走神经的切断使胃蠕动减退、排空能力下降，经后纵隔食管床途径重建时胸腔负压的作用更易加重胃内容物潴留，产生返流。

加之重建的吻合口位于颈部，一旦出现返流，患者的自觉症状十分明显，且
易引发吸入性肺炎等并发症。

如前所述，扩大淋巴结清扫时颈胸交界部双侧喉返神经链淋巴结是扫除的重点区域，难免因此处的操作引起喉返神经一过性功能损伤，所造成的吞咽活动异常及声门关闭障碍极易导致反复的吸入和肺部感染，严重者甚至于引起窒息。

因此当术后一周左右患者开始恢复进食时应注意返流的发生情况，并嘱其在进食后多取直立位而不宜在短时间内卧床、夜间床头抬高、经右后纵隔重建者鼓励右侧卧位等预防性措施，进食后胀滞感明显者可辅以吗丁啉或西沙比利等胃动力药物，以返酸为主者亦可考虑适当予以止酸剂。

对于开始进食后出现发热、咳嗽等症状者，在除外吻合口瘘、胸腔残余积液或切口感染等原因后，应十分警惕吸入性肺炎的可能，注意询问返流症状，并复查胸片、血常规等予以确认。

进食稠厚的半流质饮食较之流质可减少误吸的机会。

重症者除上述预防措施外有时甚至于需要暂时予以禁食，并行静脉抗感染治疗。

因一侧喉返神经麻痹导致进食后反复发生误吸者，保守处理无效时可考虑经气管镜于患侧声带内注入胶原行一侧声带固定术，以帮助声门闭合，效果良好。

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