耐碳青霉烯 鲍曼

中南大学学报（医学版）
J Cent South Univ (Med Sci)2012, 37(5) ; 521长沙地区临床分离碳青霉烯类耐药鲍曼不动杆菌的
分子流行病学特征
梁伟1,2，邹明祥1，邬靖敏1 , 邬国军3，李军1，豆清娅1 ，刘文恩1
(1. 中南大学湘雅医院检验科，长沙 410008；2. 长沙市第三人民医院检验科，长沙 410015；
3. 中南大学基础医学院微生物学系，长沙 410078)
[摘要]目的：了解长沙地区临床分离鲍曼不动杆菌的耐药性，探讨碳青霉烯类抗生素耐药菌株的分子流行病学特征。

方法：收集长沙地区10所综合性医院2010年3月至2010年12月间临床分离的非重复鲍曼不动杆菌株205株；采用K-B法检测药物敏感性，改良双纸片协同试验检测金属β-内酰胺酶(金属酶)，改良Hodge试验筛查碳青霉烯酶；PCR扩增OXA-23，OXA-24，OXA-51，OXA-58及IMP-1和VIM-2型碳青霉烯酶基因，并进行测序分析。

应用肠杆菌科基因间一致重复序列聚合酶链反应(enterobacterial repetitive intergenic consensus PCR，ERIC-PCR)对菌株进行DNA 分型及同源性分析。

结果：在监测的18种药物中，耐药率超过50%的达14种。

其中哌拉西林耐药率最高(80.5%)，头孢哌酮/舒巴坦耐药率最低(2.5%)。

共筛选出耐碳青霉烯类药物鲍曼不动杆菌115 株，其金属酶表型及基因检测均为阴性；改良Hodge试验阳性71株，其中64株OXA-23基因扩增阳性。

115株菌株OXA-51均阳性，未检出OXA-24，OXA-58基因。

115株菌株共分为7个ERIC基因型。

其中A型19株，B型72株，为主要的流行克隆。

结论：长沙地区临床分离鲍曼不动杆菌多重耐药十分严重；产OXA-23 和OXA-51型碳青霉烯酶是鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类药物耐药的重要机制，且碳青霉烯类耐药菌株存在克隆流行。

[关键词]鲍曼不动杆菌；碳青霉烯酶；肠杆菌基因间一致重复序列聚合酶链反应；分子流行病学特征
DOI:10.3969/j.issn.1672-7347.2012.05.018 Molecular epidemiological characteristics of clinically isolated carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii
in Changsha
LIANG Wei1,2, ZOU Mingxiang1, WU Jingmin1, WU Guojun3, LI Jun1, DOU Qingya1, LIU Wenen1
(1. Department of Clinical Laboratory, Xiangya Hospital, Central South University, Changsha 410008;
2. Department of Clinical Laboratory, Third Hospital of Changsha, Changsha 410015;
3. Department of Microbiology, School of Basic Medicine, Central South University, Changsha 410078, China)
ABSTRACT Objective: To survey antibiotic resistance of clinical isolates of Acinetobacter baumannii in Changsha and to investigate molecular epidemiological characteristics of carbapenem-resistant
Acinetobacter baumannii.
Methods: A total of 205 non-duplicated, clinical isolates of Acinetabacter baumannii from 10 general
hospitals in Changsha were collected from March 2010 to December 2010. The K-B disk diffusion
收稿日期(Date of reception)：2012–01–21
作者简介(Biography)： 梁伟，硕士，主管检验师，主要从事细菌耐药机制研究。

通信作者(Corresponding author)：邹明祥，Email: zoumingxiang@
中南大学学报(医学版), 2012, 37(5) ; 522
鲍曼不动杆菌是引起医院感染的重要病原菌，其分离率位居我国临床常见革兰阴性杆菌第三位，仅次于大肠埃希菌和肺炎克雷伯菌[1]。

碳青霉烯类抗生素是治疗鲍曼不动杆菌严重感染的主要药物，但由于该类抗生素在临床上的广泛应用，鲍曼不动杆菌对其耐药率不断增加，现已成为全球严重的公共卫生问题，也是我国目前最重要的“超级细菌”[2–3]。

为了解长沙地区临床分离鲍曼不动杆菌的耐药现状，探讨碳青霉烯类抗生素耐药菌株的分子流行病学特征，笔者对长沙地区10所综合性医院临床分离的鲍曼不动杆菌进行了相关研究，现报告如下。

1 材料与方法
1.1材料
1.1.1 临床菌株
收集2010年3月至2010年12月从长沙地区10家综合性医院(中南大学湘雅医院，中南大学湘雅二医院，中南大学湘雅三医院，湖南省第二人民医院，长沙市中心医院，长沙市第一医院，长沙市第三医院，长沙市第四医院，湖南旺旺医院，浏阳市人民医院)各类临床标本中分离的205株非重复鲍曼不动杆菌。

所有菌株经法国梅里埃API细菌鉴定系统或Vitek2全自动微生物鉴定系统鉴定。

1.1.2 质控菌株
大肠埃希菌ATCC25922和铜绿假单胞菌ATCC27853购自卫生部临床检验中心。

肺炎克雷伯菌ATCC700603购自湖南省临床检验中心。

1.1.3 抗菌药物
用于K–B法药敏试验的抗菌药物共18种：氨苄西林/舒巴坦、环丙沙星、甲氧苄啶/磺胺甲恶唑、米诺环素、多西环素、四环素、庆大霉素、阿米卡星、头孢他啶、头孢吡肟、头孢哌酮/舒巴坦、头孢噻肟、妥布霉素、亚胺培南(imipenem，IMP)、美罗培南(meropenen，MEM)、左旋氧氟沙星、哌拉西林、哌拉西林/他唑巴坦。

药敏纸片均为英国Oxiod公司产品。

1.1.4 主要仪器及试剂
主要仪器：基因扩增仪(美国Bio-rad公司)；凝胶成像系统(法国VL公司)；DYY-7型电泳仪(北京市六一仪器厂)。

主要试剂：M–H培养基(杭州天和微生物试剂有限公司)；琼脂糖(西班牙Biowest公司)； UNIQ柱式细菌基因提取试剂盒(上海生工生物技术有限公司)；PCR 产物纯化及回收试剂盒(安比奥生物技术公司)；PCR试剂、DNA marker d2000及pGM-T克隆试剂盒(北京天根生化科技有限公司)。

method was applied for the drug-susceptibility test; a modified, double-disk synergy test was used
to detect metallo-β-lactamase (MBL), and a modified Hodge test was used for the screening of
carbapenemase. PCR was used to amplify carbapenemase genes (including OXA-23, OXA-24,
OXA-51, IMP-1, and VIM-2) and the positive products were sequenced. Enterobacterial repetitive
intergenic consensus PCR (ERIC-PCR) was used for DNA typing and test of homology.
Results: Of the 18 antibiotics tested, 14 had a high rate of resistance (> 50% of the isolates tested),
with piperacillin the highest (80.5% of strains), and cefoperazone/sulbactam the lowest (2.5%).
In total, 115 carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii strains were confirmed, but their MBL
phenotype and genes were all negative. Seventy-one positive strains were detected by the modified
Hodge test, among which 64 strains were OXA-23-positive. All the 115 strains were positive for
the amplification of the OXA-51 gene, and no strain was found which carried OXA-24 or OXA-58
gene. Seven genomic types were included in the 115 Acinetobacter baumannii. The major prevalence
types were Type B ( 72 strains) and Type A (19 strains).
Conclusion: Multiple drug resistance of clinically isolated Acinetobacter baumannii is a serious
problem in Changsha. Production of OXA-23 and OXA-51 carbapenemases is an important
mechanism of resistance to carbapenem antibiotics, and there is prevalence of the same clones in
these carbapenem-resistant strains.
KEY WORDS Acinetobacter baumannii; carbapenemases; enterbacter repetitive intergenic consensus PCR;
molecular epidemiological characteristics
长沙地区临床分离碳青霉烯类耐药鲍曼不动杆菌的分子流行病学特征 梁伟，等523
1.2方法
1.2.1 药敏试验
采用美国临床和实验室标准协会(Clinical and Laboratory Standards Institute，CLSI)推荐的K–B法检测18种抗菌药物的敏感性。

以大肠埃希菌ATCC25922和铜绿假单胞菌ATCC27853作为药敏试验质控菌株，结果判定及质量控制按2010年CLSI标准进行。

1.2.2 碳青霉烯酶表型检测
采用改良Hodge试验，参照文献[4–5]进行。

配制0.5麦氏浊度单位的大肠埃希菌(ATCC25922)并用生理盐水稀释10倍后涂布M–H平皿，待菌液干后在平皿中央贴亚胺培南纸片(10 μg)，用接种环挑取待检菌从纸片外缘向平皿边缘划一直线，35 ℃过夜培养。

结果判断：亚胺培南抑菌圈内出现待检菌矢状生长者为产碳青霉烯酶菌株。

1.2.3 金属β-内酰胺酶表型检测
采用改良双纸片协同试验，参照文献[4–5]并作改良。

在M–H琼脂平板上涂布0.5麦氏浊度单位待检菌，贴上含亚胺培南(10 μg)的药敏纸片，再将含有2 μL 0.5 mol/L的EDTA和3 μL 300 mg/mL 巯基乙酸的空白滤纸片贴于亚胺培南纸片的附近，两者相距1.0~2.5 cm， 35 ℃过夜培养。

结果判断：观察亚胺培南抑菌圈，若靠近含抑制剂纸片一端的抑菌圈扩大，则判为产金属β-内酰胺酶菌株。

1.2.4 PCR检测主要碳青霉烯酶基因
细菌DNA提取按细菌基因组提取试剂盒操作说明书进行，提取后的产物于–20 ℃保存。

应用软件Primer Premier5.0设计鲍曼不动杆菌主要碳青霉烯酶基因的PCR引物(表1) 。

所有引物由上海生工生物技术有限公司合成。

根据不同扩增基因选择不同的反应条件，反应产物经1.5%琼脂糖凝胶电泳50 min后，用凝胶成像系统观察结果并拍照。

PCR 产物测序由北京六和华大基因有限公司完成。

测序结果经 DNAsist 软件处理后在GenBank进行同源查询工具(Basic Local Alignment Search Tool, BLAST)分析。

1.2.5 同源性分析
采用肠杆菌基因间一致重复序列聚合酶链反应(enterobacterial repetitive intergenic consensus PCR，ERIC-PCR)对耐碳青霉烯类药物的115株鲍曼不动杆菌进行DNA同源性分析。

参照文献[5]设计引物ERIC1，5'- ATGTAAGCTCCTGGGGATTCAC-3'；ERIC2，5'-AAGTA AGTGACTGGGGTGAGCG-3'，由上海生工生物技术有限公司合成。

ERIC-PCR体系的组成和反应条件：总反应体系为25 μL，其中含DNA模板2 μL，引物各1 μL，2×Taq PCR MasterMix 12.5 μL，再加灭菌蒸溜水补充至25 μL。

PCR扩增程序为：94 ℃预变性5 min，94 ℃变性1 min，退火温度45 °C，72 ℃ 1 min循环35次，72℃延伸10 min。

取10 μL /孔 PCR 产物在含溴乙啶的1.5%琼脂糖凝胶上电泳90 min，采用凝胶成像系统观察结果并拍照。

2 结 果
2.1205株鲍曼不动杆菌对常用抗菌药物的敏感性
在检测的18种药物中，耐药率超过50%的达14种(77.8%)，且117株(57.1%)鲍曼不动杆菌呈多重耐药性。

耐药率最高为哌拉西林(80.5%)，其次为头孢噻肟(77.1%)和甲氧苄啶/磺胺甲噁唑(72.7%)，耐药率最低为头孢哌酮/舒巴坦(2.5%)，其次为米诺环素(30.7%)。

耐碳青霉烯类药物(IMP 和MEM至少1种耐药)的鲍曼不动杆菌115株(56.1%，表2)。

2.2碳青霉烯酶检测结果
115株耐碳青霉烯类药物鲍曼不动杆菌中，改良Hodge试验阳性为71株(61.7%)，阴性44株(38.3%)；改良Hodge试验阳性的71株菌株中，70株同时对亚胺培南和美罗培南耐药，1株仅对亚胺培南耐药(图1)。

2.3金属β-内酰胺酶表型检测结果
115株耐碳青霉烯类药物鲍曼不动杆菌金属酶检测均阴性。

表1 PCR引物序列
Table 1 Primer sequences for PCR
引物名称引物序列
片段
大小/
bp
退火
温度/
℃OXA-23 F5'-TGTGCTGGTTATTCAAAC-3'21649 OXA-23 R5'-ATGGCTTCTCCTAGTGTC-3'
OXA-24 F5'-TGACTTTAGGTGAGGCAATG-3'22351 OXA-24 R5'-AAAGGTAATCGGTTATGTGC-3'
OXA-51 F5'-ATAAGGCAACCACCACAG-3'46252 OXA-51 R5'-TAAGGGAGAACGCTACAA-3'
OXA-58 F5'-TATGGCACGCATTTAGAC-3'50952 OXA-58 R5'-AAACCCACATACCAACCC-3'
IMP-1 F5'-CATGGTTTGGTGGTTCTTGT-3'58256 IMP-1 R5'-ATAATTTGGCGGACTTTGGC-3'
VIM-2 F5'-ATTGGTCTATTTGACCGCGTC-3'70258 VIM-2 R5'-TGCTACTCAACGACTGAGCG-3'
中南大学学报(医学版), 2012, 37(5) ;
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2.4 PCR 检测主要碳青霉烯酶基因结果
碳青霉烯酶表型阳性的71株鲍曼不动杆菌OXA 基因检测结果为OXA -23阳性64株；碳青霉烯酶表型阴性的44株鲍曼不动杆菌OXA 基因检测结果为OXA -23阳性7株；115株耐碳青霉烯酶类药物鲍曼不动杆菌均检测出OXA -51基因；未检测出OXA -24，OXA -58，IMP -1，VIM -2基因；碳青霉烯酶类药物敏感菌株均未检测到上述基因(图2)。

BLAST 分析结果显示：OXA -23基因扩增产物与GenBank 中序列号为HM772981.1的OXA -23基因
表2 鲍曼不动杆菌对18种抗菌药物的药敏结果
Table 2 Antibiotic susceptibility test of Acinetobacter baumannii to 18 antibacterial agents
抗菌药物名称耐药/%中介/%敏感/%哌拉西林
80.510.29.3氨苄西林/舒巴坦38.021.540.5哌拉西林/他唑巴坦66.918.015.1头孢他啶69.3 1.529.2头孢吡肟62.59.827.7头孢噻肟77.118.0 4.9亚胺培南56.1 2.541.4美罗培南55.6 4.939.5庆大霉素66.316.617.1妥布霉素71.29.819.0阿米卡星61.010.228.8四环素68.8 3.028.2多西环素44.49.346.3米诺环素30.713.256.1环丙沙星70.8 4.424.8左旋氧氟沙星
66.8 6.826.4甲氧苄啶/磺胺甲噁唑72.7 3.024.3头孢哌酮/舒巴坦
2.515.1
82.4
图1 改良的Hodge 试验结果。

Figure 1 Results of modified Hodge test.
图3 ERIC-PCR 扩增产物电泳图。

M:Marker ；A~G:不同型别。

Figure 3 Representative ERIC-PCR electropherogram. M ：Marker ；A–G: Different types.
核苷酸序列同源性为100％；OXA -51基因扩增产物与GenBank 中序列号为 AM690768.1的OXA -51基因核苷酸序列同源性为99%。

2.5 ERIC-PCR 基因分型结果
115株耐碳青霉烯酶类药物鲍曼不动杆菌分为7个型别，分别用A，B，C，D，E，F，G 表示。

A 型和B 型又可分两个亚型，分别称为A1，A2和B1，B2亚型；A1亚型11株、A2亚型8株，B1亚型54株、B2亚型18株，C 型5株，D 型4株，E 型4株，F 型4株，G 型7株(图3)。

B1亚型和B2亚型共72株，占耐碳青霉烯酶类药物菌株的62.6%，是被调查地区的主要流行型别，且主要来源于被调查地区两所大型综合性医院(表3)。

阴性菌株
阳性菌株
阳性对照
阴性对照
图2 部分OXA-23和OXA-51基因PCR 扩增电泳图。

M:Marker ；1~8：OXA-23；9~13：OXA-51。

Figure 2 Representative PCR electropherogram of OXA-23 and OXA-51 genes. M:Marker ；1–8:OXA-23；9–13:OXA-51.
500250100
bp 75010002000M 1 2 3 4 5 6 7 8 M 9 10 11 12 13
M A1 A2 B1 B2 C D E M F G 250500100
bp
750
1000
2000
长沙地区临床分离碳青霉烯类耐药鲍曼不动杆菌的分子流行病学特征 梁伟，等525
3 讨 论
近年来，鲍曼不动杆菌分离率及耐药率不断上升。

同时，不同地区、不同医院耐药特征存在明显差异。

鉴于此，《中国鲍曼不动杆菌感染诊治与防控专家共识》[3]明确指出，该菌感染经验治疗选用抗菌药物已十分困难，应加强耐药监测，尽量根据药敏结果选用敏感药物进行治疗。

笔者监测的18种药物中，耐药率超过50%的达14种，超过60%的达12种；其余4种药物中，3种药物的耐药率也超过了30%，仅头孢哌酮/舒巴坦保持了较低的耐药率(2.5%)，说明本地区临床分离鲍曼不动杆菌耐药形势十分严峻，头孢哌酮/舒巴坦可作为本地区鲍曼不动杆菌治疗的首选药物。

然而值得注意的是，有文献报道鲍曼不动杆菌对头孢哌酮/舒巴坦耐药率上升速度十分惊人。

周秀珍等[6]对鲍曼不动杆菌12年的耐药监测结果显示，头孢哌酮/舒巴坦耐药率从1999年的0上升到2010年的62.1%；而范艳萍等[7]报道其敏感率从2008年的95.8%下降到2009年的61.1%，说明必须对头孢哌酮/舒巴坦加以保护性使用,以延缓耐药性的产生。

碳青霉烯类抗生素曾是治疗鲍曼不动杆菌重症感染的一线药物。

然而，近年来鲍曼不动杆菌对该类药物也出现了严重的耐药性。

2010年卫生部全国细菌耐药监测网数据显示，我国临床分离鲍曼不动杆菌对亚胺培南和美罗培南耐药率分别达53.0%和53.3%[8]。

本研究显示，长沙地区鲍曼不动杆菌对亚胺培南和美罗培南耐药率分别为56.1%和55.6%，略高于全国水平，说明碳青霉烯类抗生素已不宜作为鲍曼不动杆菌感染治疗的经验用药。

鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类抗生素的耐药机制十分复杂，其中产生碳青霉烯酶是最主要的耐药机制。

鲍曼不动杆菌中发现的碳青霉烯酶主要为B 类和D类酶。

其中B类碳青霉烯酶又以IMP-1型和VIM-2型为主[9]。

D类碳青霉烯酶又称OXA型碳青霉烯酶，该类酶又根据其核苷酸序列特点可分为4个型，分别为OXA-23，OXA-24，OXA-51，OXA-58。

因此，本研究主要对上述基因进行了检测。

结果显示115株耐碳青霉烯类鲍曼不动杆菌OXA-24，OXA-58，VIM，IMP基因PCR扩增均为阴性；而OXA-23和OXA-51阳性分别为71株和115株，提示长沙地区鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类药物耐药主要与OXA-23型和OXA-51型酶有关，而金属酶不是本地区鲍曼不动杆菌对碳青霉烯类抗生素耐药的主要原因，这与文献[10–11]报道一致。

同时，尽管115株对碳青霉烯类药物耐药菌株均检测到OXA-51型酶基因；但改良Hodge试验结果显示，表型检测仅71株为阳性。

而71株OXA-23基因阳性菌株有7株表型检测为阴性，推测基因表达水平可能受多因素影响，低水平表达时表型检测可能呈阴性。

耐药菌株的克隆传播是鲍曼不动杆菌耐药率不断上升的重要原因[12-13]。

本组结果显示，115株碳青霉烯类耐药菌株有7种基因型，以A型和B 型为主。

其中A1型11株，A2型8株；B1型54株，B2型18株，是主要的流行克隆，其余型别以散发形式存在。

B1亚型在7所医院中均存在，而且以ICU病房最普遍。

其中中南大学湘雅医院ICU病房7株，中南大学湘雅二医院ICU病房7株，长沙市第一医院ICU病房4株。

说明加强医院感染控制，尤其是ICU病房的感染控制，预防鲍曼不
表3 115株鲍曼不动杆菌ERIC-PCR基因分型结果及分布Table 3 ERIC-PCR genotyping of 115 Acinetobacter baumannii isolates
医院名称
型别
A1A2B1B2C D E F G
中南大学湘雅医院3120631中南大学湘雅二医院3418231
中南大学湘雅三医院22412湖南省第二人民医院3321
长沙市中心医院33
长沙市第一医院144长沙市第三医院3242
长沙市第四医院1
湖南旺旺医院1
浏阳市人民医院2
合计118541854447
中南大学学报(医学版), 2012, 37(5) ; 526
动杆菌在长沙地区进一步暴发流行已刻不容缓。

综上所述，长沙地区鲍曼不动杆菌对临床常用抗菌药物存在严重的耐药现象，产生OXA型碳青霉烯酶是长沙地区鲍曼不动杆菌碳青霉烯类抗生素耐药的重要机制，且存在克隆流行。

志 谢
中南大学湘雅医院武文君硕士、中南大学湘雅二医院曹伟老师、中南大学湘雅三医院漆勇老师、湖南省第二人民医院向万忠老师、长沙市中心医院石燕老师、长沙市第一医院沈辉老师、长沙市第四医院侯正利老师、湖南旺旺医院刘宇老师、浏阳市人民医院邓红利老师在菌株收集过程中给予了大力帮助，谨致谢意。

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(本文编辑陈丽文)。